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THÈMES DE RECHERCHE

Mécanismes de signalisation symbiotique

Le groupe SMS étudie les mécanismes de signalisations symbiotiques qui sous-tendent l'établissement de la symbiose mycorhizienne à arbuscules (AM) et de la symbiose Rhizobium-Légumineuse (RL). Ces interactions plantes-microorganismes apportent des bénéfices majeurs aux partenaires végétaux, notamment une meilleure nutrition minérale et une meilleure résistance aux stress biotiques et abiotiques. Elles sont donc d'une importance agronomique et écologique primordiale. L’établissement de la symbiose RL, mais pas la symbiose AM, requiert une certaine spécificité d’association entre la plante et son symbionte. Nous visons à comprendre les mécanismes moléculaires et génétiques sous-jacents à l'établissement de ces symbioses, et ainsi contribuer à la mise en place de nouvelles stratégies de réduction de l'utilisation d'engrais et de pesticides, tout en préservant les bénéfices des symbioses dans des conditions climatiques changeantes.

L'établissement de ces symbioses implique la biosynthèse de molécules de signalisation produites par les microorganismes symbiotiques et des modifications du développement des racines par les plantes. Les signaux rhizobiens et mycorhiziens les mieux caractérisés sont les lipo-chitooligosaccharides (LCOs). Ils sont essentiels à l'établissement de nombreuses symbioses rhizobiennes et influencent également l'établissement de la symbiose AM et le développement racinaire. Les LCOs sont aussi produits par des champignons non symbiotiques et peuvent interférer avec l'immunité des plantes contre les agents pathogènes.

Depuis de nombreuses années, nous étudions les mécanismes de perception des LCOs rhizobiens (facteurs Nod, NF), et nous déterminons comment ils contrôlent la nodulation et l'infection des racines chez les légumineuses. Cela nous conduit à décortiquer les mécanismes de signalisation impliqués dans l'établissement de la symbiose, à étudier comment la spécificité d'hôte est contrôlée. Nous cherchons également à déterminer quelles voies de signalisation sont contrôlées par les LCOs pour modifier le développement des racines et comment elles interagissent avec la signalisation et l’homéostasie de l'auxine. Nous étudions également comment les champignons mycorhiziens peuvent influencer la perméabilité de la barrière endodermique racinaire et l'échange de nutriments.

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Nos plantes modèles : la luzerne tronquée (Medicago truncatula ; gauche) et le pois (Pisum sativum ; droite).

Auparavant, nous avons identifié des gènes codants des Lysin-motif receptor-like kinases (LysM-RLKs) de Medicago truncatula, contrôlant la symbiose et/ou la perception de LCOs. Par exemple, MtNFP est essentiel pour la perception des NF ainsi que pour la nodulation, tandis que MtLYK9 contrôle la symbiose AM. MtNFP et MtLYK9 contrôlent également l'immunité contre les agents pathogènes, et ces doubles rôles impliquent probablement la régulation de l'état redox cellulaire. De plus, la stimulation de la formation de racines latérales chez M. truncatula par les NF purifiés dépend de MtNFP. Nous avons également montré que les LCOs potentialisent l’effet de l’auxine, tant au niveau phénotypique (formation de racines latérales) qu’au niveau de l'expression des gènes.

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Les champignons mycorhiziens à arbuscules (AM) et les bactéries rhizobiennes produisent des lipo-chitooligosaccharides ou LCOs (Myc-LCOs et Nod foctors, respectivement) qui sont reconnus par des récepteurs kinase membranaires de type Lysin motif (LysM-RLK), entraînant la mycorrhization, la nodulation et des changements dans le développement des racines.

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Pour mieux comprendre les mécanismes de signalisation symbiotique et comment les voies de développement des racines et de l'immunité sont recrutées et contrôlées pour la nodulation et la mycorhization, ainsi que comment elles sont coordonnées et influencées par l'environnement, nous avons 3 thèmes de recherche principaux qui se concentrent tous sur une légumineuse modèle ou de grande culture que sont M. truncatula et le pois :

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(1) Décrypter les liens entre symbiose, état redox, immunité et environnement ;

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(2) Comprendre comment les signaux microbiens ou les champignons AM influencent le développement des racines et  l'état nutritionnel des plantes ;

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(3) Caractériser les acteurs végétaux et/ou bactériens contrôlant la spécificité d'hôte et le choix du partenaire dans la symbiose RL.

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(4) Comprendre comment la déposition des barrières racinaires est coordonnée avec la mise en place d’endosymbioses.

(1) Décrypter les connexions entre symbiose, état redox, l'immunité et l’environnement

 

Responsables : Clare GOUGH et Nicolas PAULY

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Les espèces actives de l'oxygène (EAOs) sont des acteurs majeurs de la signalisation cellulaire, largement reconnues pour leur(s) rôle(s) dans les interactions plante-microorganismes, les réponses aux stress abiotiques ainsi que les processus de développement chez les végétaux. Ainsi, ces EAOs sont des molécules clés impliquées au carrefour de la perception de différents facteurs de stress et de la régulation des réponses globales et spécifiques des plantes en réponse aux stimuli environnementaux. Les gènes RBOH, qui codent pour des NADPH oxygénases responsables de la production de ROS, appartiennent à une famille multigénique polyvalente, dont les membres contrôlent différents aspects des interactions plante-microorganismes, de la résistance au stress abiotique et du développement des plantes.

Chez Medicago truncatula, les EAOs sont impliquées dans l'infection rhizobienne et le fonctionnement des nodosités. De plus, les facteurs Nod peuvent inhiber l'induction des EAOs en réponse à un agent pathogène. Ainsi, ces données indiquent qu'il existe des interconnexions entre le contrôle symbiotique de la production d’EAOs et l'immunité. Nous émettons l'hypothèse que les rôles symbiotiques et immunitaires de MtNFP et MtLYK9 impliquent une régulation de l’état redox et que les mécanismes liés à l'immunité sont contrôlés et exploités pour la symbiose.

Pour répondre à ces questions, nous visons à mieux comprendre le rôle des EAOs dans les étapes précoces de la signalisation des facteurs Nod et de la nodulation. Pour cela, nous utilisons des mutants MtRBOH ainsi que différentes méthodes de détection des EAOs, dont des biosenseurs redox pour étudier la dynamique spatio-temporelle de la production d’EAOs in planta.

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Utilisation in planta d’un biosenseur redox chez Medicago truncatula. A, La construction Grx1-roGFP2 émet une fluorescence en fonction de son état d’oxydation, permettant des mesures ratiométriques. B et C, les résultats préliminaires avec des racines de M. truncatula exprimant de manière stable le biocapteur révèlent des différences d’état redox dans les poils absorbants infectés (B) et dans une une section de nodosité mature (C). La barre d'échelle indique des états fortement réduits (bleu) vers des états fortement oxydés (jaune).

En collaboration avec C. Jacquet (LRSV, Toulouse), nous étudions également le rôle des EAOs dans un contexte pathogène. Ces outils et ces résultats sont combinés avec l’utilisation des mutants de plantes symbiotiques pour déchiffrer les rôles de MtNFP et MtLYK9 dans le contrôle de la production d’EAOs au cours de la symbiose et de l'immunité. Nous utilisons également des approches de transcriptomique et nous identifions de nouvelles protéines interagissant avec MtNFP pour comprendre son double rôle dans la nodulation et l'immunité.

En relation avec ces objectifs, nous recherchons également à comprendre comment des stress environnementaux impactent la symbiose rhizobienne. Ainsi, nous étudions si des gènes symbiotiques participent au contrôle des réponses de type stress abiotique qui se produisent chez le partenaire végétal lors d'une infection symbiotique.

Ce travail fait partie d'un projet ANR (DUALITY), avec 3 partenaires : C. Jacquet, (LRSV, Toulouse), A. Boscari (Institut Sophia Agrobiotech, Sophia Antipolis) et J.F. Arrighi (IRD, Montpellier).

(2) Influence des signaux microbiens sur le développement racinaire et la symbiose

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Responsable : Sandra BENSMIHEN

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Les micro-organismes du sol émergent de plus en plus comme des acteurs majeurs de la plasticité du développement racinaire. Nous cherchons à mieux comprendre comment les LCOs purifiés ou les micro-organismes les produisant (comme les champignons mycorhiziens) peuvent influencer le développement des plantes, et plus particulièrement la formation des racines latérales (RL, voir figure ci-dessous).

Notre principal modèle d’étude est la légumineuse modèle Medicago truncatula mais nous nous intéressons également à d’autres légumineuses (comme le pois) ou à des non légumineuses (comme Brachypodium distachyon; Buendia et al., 2019).

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Un traitement aux  LCOs conduit à la formation de nouvelles RL chez Medicago truncatula

Nous avons montré que les LCOs potentialisent l’effet de l’auxine sur la formation des RL et l’expression de gènes chez M. truncatula et B. distachyon (Herrbach et al., 2017 ; Buendia et al., 2019). Nous nous intéressons à présent à comprendre les mécanismes moléculaires impliqués dans cette potentialisation des réponses à l’auxine et comment cela contrôle la formation des RL, la nodulation et la mycorhization.

 

Pour découvrir ces mécanismes moléculaires, nous utilisons une variété d’approches, allant de la variabilité génétique naturelle parmi les accessions naturelles de M. truncatula pour des analyses de génétique d’association (Genome Wide Association Studies, GWAS, en collaboration avec M. Bonhomme et C. Jacquet, LRSV, Toulouse), à la transcriptomique, en passant par la biologie cellulaire et les approches pharmacologiques.

Pour permettre un criblage plus efficace des phénotypes racinaires, nous développons également des approches de phénotypages racinaire haut débit en collaboration avec la plateforme de phénotypage « Toulouse Plant Microbe Phenotyping (TPMP) » associée au laboratoire.

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(gauche) Accessions naturelles de Medicago truncatula présentant une  architecture racinaire contrastée

(droite) Robot de phénotypage racinaire (RobotRacine) installé  à TPMP et exemples de segmentation d’images de racines

Nous nous intéressons également de manière plus générale aux mécanismes moléculaires contrôlant la formation des RL chez Medicago, la spécificité de ce programme de développement chez les légumineuses et comment il est lié à l’organogenèse des nodosités.  Pour répondre à ces questions, nous utilisons à la fois des approches de transcriptomique comparative (en collaboration avec le groupe de T. Beeckman, VIB, Ghent, Belgique) et de génétique inverse.

 

En collaboration avec M. Libault (Université du Nebraska, USA) et Jean-Malo Couzigou (LRSV, Toulouse), nous développons des approches de transcriptomique « single cell » chez Medicago. Nous continuons également à développer des outils « tissus spécifiques » pour étudier les effets cellule-autonome et non cellule-autonome des LCOs (Rival et al., 2012 ; Sevin-Pujol et al., 2017).

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Expression tissulaire du transgène LaSCR1 :GUS  dans les racines et nodosités de M. truncatula (Sevin-Pujol et al., 2017). L’activité GUS apparait en bleu (contre coloration au rouge de ruthénium)

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(3) Spécificité d’hôte et choix du partenaire dans la symbiose rhizobium-légumineuses

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Responsables : Julie CULLIMORE et Frédéric DEBELLE

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Bien que l’on sache depuis des décennies que des espèces différentes de légumineuses établissent des symbioses fixatrices d’azote avec des souches différentes de rhizobium, on est encore loin de tout connaître des mécanismes mis en jeu. Les facteurs Nod rhizobiens et leur perception par des protéines de type Lysin-motif receptor-like kinases (LysM-RLKs) des légumineuses constituent un premier niveau clé du contrôle du choix du partenaire.

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Actuellement nous poursuivons notre approche multidisciplinaire (génétique, biochimie, biologie cellulaire) sur la symbiose modèle Medicago-Sinorhizobium, tout d’abord pour identifier de nouveaux gènes de plante impliqués dans le choix du partenaire et aussi pour comprendre comment les facteurs Nod et les LysM-RLK déterminent la capacité de deux lignées de Medicago truncatula à noduler avec différents mutants ou souches naturelles de rhizobium.

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Sur le pois, une légumineuse de grande importance agronomique en France, nous étudions comment les LysM-RLK contrôlent la sélection par la plante-hôte de ses partenaires rhizobiens quand celle-ci est en présence d’un mélange de souches compatibles. Ce travail fait partie du programme GRASP, financé par l’ANR et coordonné par V. Bourion (INRAE Dijon) qui vise à mieux comprendre les mécanismes de choix du partenaire dans l’environnement. Ces études pourraient conduire à améliorer la capacité des légumineuses à sélectionner des souches de rhizobium plus efficaces et donc permettre de mieux utiliser la fixation de l’azote dans un context agronomique.

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Nous participons aussi à un programme coordonné par J.F. Arrighi (LSTM Montpellier) qui a pour but de comprendre les mécanismes par lesquels certaines espèces de légumineuses établissent des symbioses fixatrices d’azote avec des rhizobium sans intervention de la signalisation par facteurs Nod.

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(4) Comprendre comment la déposition des barrières racinaires est coordonnée avec la mise en place d’endosymbioses

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Responsable: Guilhem REYT

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Les racines des plantes sont vitales pour la survie et la croissance car elles régulent le transport d'eau et de nutriments du sol vers les parties aériennes. Les racines développent des barrières pariétales dans une couche cellulaire appelée l'endoderme, séparant les parties internes des parties externes de la racine. Ces barrières contrôlent le transport des nutriments, d'eau et les interactions avec les micro-organismes du sol. Les racines sont également capables de former des symbioses avec des micro-organismes bénéfiques tels que les champignons mycorhiziens à arbuscules ou les bactéries rhizobiennes fixatrices d'azote. Ces symbioses forment des structures spécifiques dans les parties externes des racines où se produit un échange réciproque de nutriments. Cependant, on ne sait pas comment le transfert de nutriments se produit entre ces structures symbiotiques et les tissus vasculaires.

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En utilisant la légumineuse modèle Medicago truncatula, ce projet vise à comprendre le rôle de l’endoderme et des barrières racinaires pour la mise en place de la symbiose mycorhizienne à arbuscules et la symbiose rhizobienne, et comment cela impacte la nutrition. Nous développons des techniques d'imagerie permettant de décrire comment la déposition de barrière est coordonnée avec la formation des structures symbiotiques. Ensuite, nous utilisons des mutants de la voie symbiotique et une analyse transcriptomique pour révéler comment la voie symbiotique contrôle la différenciation de l’endoderme. Enfin, nous étudions l’effet de barrières racinaires défectives sur la formation des structures symbiotiques et la nutrition des plantes.

 

Cela devrait aboutir à l'identification de mécanismes régulant l'efficacité des symbioses, première étape pour la manipulation raisonnée des interactions plantes-microbes afin d’améliorer la productivité des plantes.

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A. Lignin staining in a nodule. Maximum intensity projection of confocal microscopy images of a whole nodule (Left) and transverse plane (Right). Lignin was visualised using basic fuchsin (Cyan) and bacteroids were stained with WGA-488 (Alexa Fluor 488 conjugate of Wheat Germ Agglutinin, Left only).

B. Suberin staining in a root colonised by arbuscular mycorrhizal fungi (AMF). Maximum intensity projection of mycorrhized roots stained with Nile Red for Suberin (red) and WGA-488 for AMF (cyan). The maximum intensity projections are from z-stacks including the top endodermal and the above-located cortical cells. Fungal structures are localised above the endodermal cells. Upper image shows a partially suberised endodermis and fungal structures. Lower image shows an endodermal passage cell (see asterisk) located next to an arbuscule. Arrows indicate arbuscules.

thème (1)
thème (2)
Thème 3
Theme 4

MEMBRES

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Clare Gough

Directrice de Recherche (CNRS)

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Sandra Bensmihen

Directrice de Recherche (CNRS)

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Frédéric Debellé

Chargé de recherche (INRAE)

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Membres
Anciens membres
Publications

PUBLICATIONS

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  • Bouchiba Y, Esque J, Cottret L, Maréchaux M, Gaston M, Gasciolli V, Keller K, Nouwen N, Gully D, Arrighi J-F, Gough C, Lefebvre B, Barbe S, Bono J-J. (2022). An integrated approach reveals how lipo-chitooligosaccharides interact with the lysin motif receptor-like kinase MtLYR3. Protein Science 2022;31:e4327. https://doi.org/10.1002/pro.4327

  • ​

  • Bonhomme M, Bensmihen S, André O, Amblard E, Garcia M, Maillet F, Puech-Pagès V, Gough C, Fort S, Cottaz S, Bécard G, Jacquet C. (2021).  Distinct genetic basis for root responses to lipo-chitooligosaccharide signal molecules from distinct microbial origins. J. Exp. Botany DOI: 10.1093/jxb/erab096/6155747

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  • Girardin A, Wang T, Ding Y, Keller J, Buendia L, Gaston M, Ribeyre C, Gasciolli V, Auriac MC, Vernié T, Bendahmane A, Ried MK, Parniske M, Vandenbussche M, Schorderet M, Reinhardt D, Delaux PM, Bono JJ and Lefebvre B. 2019. LCO receptors involved in arbuscular mycorrhiza are functional for rhizobia perception in legumes. Current Biol, 29: 4249-4259
     

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  • Lefebvre, B., Timmers, T., Mbengue, M., Moreau, S., Hervé, C., Tóth, K., Bittencourt-Silvestre, J., Klaus, D., Deslandes, L., Godiard, L., Murray, J.D., Udvardi, M.K., Raffaele, S., Mongrand, S., Cullimore, J., Gamas, P., Niebel, A. and Ott, T. 2010. A remorin protein interacts with symbiotic receptors and regulates bacterial infection. Proc Natl Acad Sci U S A. 107: 2343-2348.
     

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