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ENOD

INFECTION ENDOSYMBIOTIQUE ET DEVELOPPEMENT NODULAIRE

Fernanda de Carvalho-Niebel
Andreas Niebel

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Les associations endosymbiotiques entre des plantes et des micro-organismes du sol jouent un rôle clé dans l’apport en éléments nutritifs essentiels pour la croissance des plantes.

 

Nous travaillons sur l'interaction symbiotique fixatrice d'azote entre les légumineuses et les bactéries du sol, collectivement appelées rhizobia, qui présente un intérêt particulier pour réduire les apports d'engrais azotés synthétiques en agriculture. Cette interaction sophistiquée aboutit au développement d'un nouvel organe racinaire, appelé nodule, dans lequel les rhizobia sont hébergés pour convertir l'azote atmosphérique en formes utilisables par la plante. La formation de cet organe remarquable nécessite une étroite synchronisation de la colonisation bactérienne et du développement nodulaire.

 

Notre équipe utilise la légumineuse modèle Medicago truncatula pour étudier les mécanismes de régulation de la plante qui régissent l'infection rhizobienne, le développement des nodules et leur coordination. Nos principaux objectifs scientifiques sont de comprendre (i) comment la plante contrôle l’infection endosymbiotique au niveau cellulaire et (ii) comment les mécanismes de régulation transcriptionnels et épigénétiques façonnent le développement des nodules.

 

Nos projets utilisent donc une série d'approches dites « classiques » (biologie moléculaire, génétique, transcriptomique, (épi)génomique et microscopie) ou des méthodes plus avancées et de pointe (en biologie cellulaire, en génétique inverse et approches moléculaires tissu ou cellule-spécifiques) que nous avons récemment adaptées pour Medicago.

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THÈMES DE RECHERCHE

Régulation et dynamique de l'infection rhizobienne

La colonisation des racines par les rhizobia a lieu chez la plupart des espèces de légumineuses Fabaceae, via des structures tubulaires, appelées cordons d'infection, qui guident les rhizobia de manière transcellulaire vers le primordium nodulaire en formation. Le développement de ces structures par croissance polaire est essentiel pour assurer la colonisation progressive des cellules racinaires et finalement du primordium nodulaire. Leur construction est étroitement synchronisée avec le développement du nodule. De plus, la plante anticipe leur initiation, grâce à la mise en place d’une reprogrammation cellulaire, conservée au cours de l’évolution, et nécessaire pour guider l’entrée des microorganismes symbiotiques. Nos principaux objectifs scientifiques sont d'identifier les acteurs moléculaires clés et les mécanismes cellulaires qui sous-tendent le développement du cordon d'infection et la reprogrammation cellulaire associée.

 

Nous avons identifié des régulateurs transcriptionnels qui orchestrent la formation et la progression de ces structures d’infection chez les légumineuses (Andriankaja et al., 2007 ; Cerri et al., 2012, 2016, 2017 ; Liu et al., 2019a) et les voies génétiques qu'ils régulent. Nous avons également découvert des mécanismes cellulaires et intercellulaires qui régulent la formation ou la progression des cordons d’infection chez Medicago (Fournier et al., 2015 ; Kelner et al., 2018 ; Gaudioso-Pedraza et al., 2018 ; Liu et al., 2019b). Nous poursuivons ces analyses et abordons également le cross-talk plante-bactérie et la possible conservation de certaines réponses dans un contexte plus large de symbioses racinaires.

Pour répondre à ces questions nous utilisons des approches complémentaires en génétique reverse, transcriptomique (y compris type-cellulaire spécifique), microscopie optique & électronique et en imagerie cellulaire in vivo en haute résolution chez la légumineuse modèle Medicago truncatula.

 

​​

Contact :

Fernanda de Carvalho-Niebel (DR2 CNRS), Joëlle Fournier (CRHC CNRS) 

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Collaborations :
 

International: A. Becker (SYNMIKRO, Marburg, Germany); E. Larrainzar (University of Navarra, Pamplona, Spain); M. Marín  (LMU, Munich, Germany); Peter Kaló (NAIK, Gödöllő, Hungary). National: F. Cartieaux, V. Hocher & S. Svistoonoff  (LSTM, Montpellier); P. Frendo & E. Boncompagni (ISA, Sophia-Antipolis); Local: R. Peyraud (iMEAN, Toulouse); N. Frei-Dit-Frey, P-M. Delaux & E. Jamet (LRSV, Toulouse).

Financement :
 

ANR-DFG PRCI Live Switch (2020-2024), INRAE-SPE CREPE (2020-2023); FRAIB-AO-INTERUNITE-CROSS (2019-2022); ANR-DFG PRCI COME-IN (2015-2019).

Régulateurs centraux du développement nodulaire

Le développement nodulaire chez Medicago implique l'activation mitotique de cellules racinaires suivant un schéma précis de divisions cellulaires (Xiao et al., 2014). Ces divisions donnent naissance à un nouvel organe, appelé nodule, composé d'un méristème apical, permettant d’assurer la croissance du nodule tout au long de sa vie, et de zones successives de différenciation coordonnée des cellules bactériennes et végétales, pour créer le microenvironnement approprié pour la fixation symbiotique de l'azote. Nous étudions dans l'équipe des régulateurs de ces phases clés du développement nodulaire : (i) la formation du méristème et (ii) la différenciation nodulaire.

L'équipe a identifié NF-YA1, un facteur de transcription appartenant à la famille des «  CCAAT-box binding factors », comme un régulateur clé du développement des nodules chez Medicago (Combier et al., 2006 ; Laloum et al., 2013 ; Laloum et al., 2014 ; Laporte et al., 2014 ; Baudin et al., 2015). Outre sa contribution à la signalisation précoce et à l'infection symbiotique, une analyse de type « fate-map » a révélé l'importance cruciale de NF-YA1 pour la mise en place du méristème nodulaire (Xiao et al., 2014). Afin de comprendre le mode d'action de NF-YA1 dans le contrôle de ce processus clé, nous identifions et caractérisons actuellement les gènes cibles de NF-YA1 (Shrestha et al., 2021) . En outre chez les animaux les NF-Y sont considérés comme des facteurs de transcription pionniers. Dans le cadre de l’ANR PIOSYM (2020-2024) l’équipe essaye actuellement de démontrer que NF-YA1 possède également des caractéristiques de facteur pionnier régulant la transition racine-nodule.

Grâce au développement d’approches de microdissection par capture laser (LCM)-RNAseq chez Medicago, l'équipe a généré des ressources précieuses pour la communauté scientifique (Jardinaud et al., 2016 ; Roux et al., 2018), tel le premier transcriptome plante et rhizobium des zones spécifiques du nodule (Roux et al., 2014 ; https://iant.toulouse.inra.fr/symbimics). Cette étude et d’autres travaux précédents du groupe ont permis d'identifier des régulateurs végétaux clé de la différenciation nodulaire, notamment le facteur de transcription ERF EFD, qui régule les réponses des cytokinines via RR4 (Vernié et al., 2008), et de nouveaux mécanismes épigénétiques.

En effet, l'équipe a démontré une régulation spatiale précise de  gènes associés à la méthylation de l'ADN dans les nodules, le rôle clé de l'ADN déméthylase DEMETER pour la différenciation des nodules et le regroupement préférentiel des gènes de différenciation des nodules dans des régions génomiques appelées îlots symbiotiques, enrichies en marques épigénétiques (Satgé et al., 2016 ; Pecrix et al., 2018).

Le groupe poursuit actuellement l'analyse de ces importants régulateurs transcriptionnels et épigénétiques de la différenciation des nodules.

Contact :

Andreas Niebel (DR2-CNRS), Pascal Gamas (DR1 CNRS)

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Collaborations :
 

International: F. Ariel (University of Santa Fe, Argentina); F. Blanco & E. Zanetti (University of La Plata, Argentina); E. Larrainzar (University of Navarra, Spain); K. Szczyglowski (University of Western Ontario, Canada); S. Sinharoy (National Institute of Plant Genome Research, New Delhi, India). National: M. Benhamed, M. Crespi, F. Frugier  (IPS2, Paris-Saclay); P. Frendo (ISA, Sophia-Antipolis). Local: J. Gouzy (LIPME).

Financement:

ANR PIOSYM (2020-2024), CNRS-LIA (Laboratoire International Associé) France-Argentina: NOCOSYM (2018-2021); ANR EPISYM (2016-2020); INRA-SPE (EFFOR, 2019-2020); INRAE-BAP (D-CRISPR, 2020-2021; coordination J. Gouzy); FRAIB MYCONODISLAND (2021-2022).

MEMBRES

 
 
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LEPAGE Agnès

TR CNRS

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JARDINAUD Marie-Françoise

MCF ENSAT-INPT

 
 

PUBLICATIONS

Publications (5 dernières années)
 

  • Carrère S, Verdier J, Gamas P. 2021. MtExpress, a Comprehensive and Curated RNAseq-based Gene Expression Atlas for the Model Legume Medicago truncatula, Plant and Cell Physiology, pcab110, https://doi.org/10.1093/pcp/pcab110

  • Kirolinko C, Hobecker K, Wen J, Mysore KS, Niebel A, Blanco FA, Zanetti ME. 2021. Auxin Response Factor 2 (ARF2), ARF3, and ARF4 Mediate Both Lateral Root and Nitrogen Fixing Nodule Development in Medicago truncatula. Front Plant Sci 12:659061. doi: 10.3389/fpls.2021.659061. 

  • Shrestha A, Zhong S, Therrien J, Huebert T, Sato S, Mun T, Andersen SU, Stougaard J, Lepage A, Niebel A, Ross L, Szczyglowski K. 2021. Lotus japonicus Nuclear Factor YA1, a nodule emergence stage-specific regulator of auxin signalling. New Phytol 229:1535-1552. doi: 10.1111/nph.16950.
     

     

  • Gavrin A, Rey T, Torode TA, Toulotte J, Chatterjee A, Kaplan JL, Evangelisti E, Takagi H, Charoensawan V, Rengel D, Journet EP, Debellé F, de Carvalho-Niebel F, Terauchi R, Braybrook S, Schornack S. 2020. Developmental Modulation of Root Cell Wall Architecture Confers Resistance to an Oomycete Pathogen. Curr Biol S0960-9822(20)31165-9. doi: 10.1016/j.cub.2020.08.011
     

     

  • Benezech C, Berrabah F, Jardinaud MF, Le Scornet A, Milhes M, Jiang G, George J, Ratet P, Vailleau F, Gourion B. 2020. Medicago-Sinorhizobium-Ralstonia Co-infection Reveals Legume Nodules as Pathogen Confined Infection Sites Developing Weak Defenses. Curr Biol 30:351-358.e4. doi: 10.1016/j.cub.2019.11.066.
     

     

  • Maillet F, Fournier J, Mendis HC, Tadege M, Wen J, Ratet P, Mysore KS, Gough C, Jones KM. 2020. Sinorhizobium melilotisuccinylated high-molecular-weight succinoglycan and the Medicago truncatula LysM receptor-like kinase MtLYK10 participate independently in symbiotic infection. Plant J 102:311-326. doi: 10.1111/tpj.14625.
     

     

  • Chabaud M, Fournier J, Brichet L, Abdou-Pavy I, Imanishi L, Brottier L, Pirolles E, Hocher V, Franche C, Bogusz D, Wall LG, Svistoonoff S, Gherbi H, Barker DG. 2019. Chitotetraose activates the fungal-dependent endosymbiotic signaling pathway in actinorhizal plant species. PLoS One 14:e0223149. doi: 10.1371/journal.pone.0223149.
     

     

  • Carrère S, Verdenaud M, Gough C, Gouzy J, Gamas P. 2019. LeGOO: An Expertized Knowledge Database for the Model Legume Medicago truncatula. Plant Cell Physiol pii: pcz177. doi: 10.1093/pcp/pcz177.
     

     

  • Liu CW, Breakspear A,  Stacey N, Findlay K, Nakashima J , Ramakrishnan K, Liu M, Xie F, Endre G, de Carvalho-Niebel F, Oldroyd GED, Udvardi MK, Fournier J, Murray JD. 2019. A protein complex required for polar growth of rhizobial infection threads. Nat Comm 10:2848-2864. doi: 10.1038/s41467-019-10029-y.
     

     

  • Tan S, Debellé F, Gamas P, Frugier F, Brault M. 2019. Diversification of cytokinin phosphotransfer signaling genes in Medicago truncatula and other legume genomes.  BMC Genomics 20:373. doi: 10.1186/s12864-019-5724-z.
     

     

  • Liu CW, Breakspear A, Guan D, Cerri MR, Jackson K, Jiang S, Robson F, Radhakrishnan GV, Roy S, Bone C, Stacey N, Rogers C, Trick M, Niebel A, Oldroyd GED, de Carvalho-Niebel F, Murray JD. 2019. NIN Acts as a Network Hub Controlling a Growth Module Required for Rhizobial Infection. Plant Physiol 179:1704-1722. doi: 10.1104/pp.18.01572. 
     

     

  • Pecrix Y, Staton SE, Sallet E, Lelandais-Brière C, Moreau S, Carrère S, Blein T, Jardinaud MF, Latrasse D, Zouine M, Zahm M, Kreplak J, Mayjonade B, Satgé C, Perez M, Cauet S, Marande W, Chantry-Darmon C, Lopez-Roques C,  Bouchez O, Bérard A, Debellé F, Muños S, Bendahmane A, Bergès H, Niebel A, Buitink J, Frugier F, Benhamed M, Crespi M, Gouzy J, Gamas P. 2018. Whole-genome landscape of Medicago truncatula symbiotic genes. Nat Plants 4:1017-1025. doi: 10.1038/s41477-018-0286-7.  
     

     

  • Gaudioso-Pedraza R, Beck M, Frances L, Kirk P, Ripodas C, Niebel A, Oldroyd GED, Benitez-Alfonso Y, de Carvalho-Niebel F. 2018. Callose-Regulated Symplastic Communication Coordinates Symbiotic Root Nodule Development.  Curr Biol 28:3562-3577 doi: 10.1016/j.cub.2018.09.031.
     

     

  • Roux B, Rodde N, Moreau S, Jardinaud MF, Gamas P. 2018. Laser Capture Micro-Dissection Coupled to RNA Sequencing: A Powerful Approach Applied to the Model Legume Medicago truncatula in Interaction with Sinorhizobium meliloti. Methods Mol Biol1830:191-224. doi: 10.1007/978-1-4939-8657-6_12.
     

     

  • Fournier J, Imanishi L, Chabaud M, Abdou-Pavy I, Genre A, Brichet L, Lascano HR,  Muñoz N, Vayssières A, Pirolles E, Brottier L, Gherbi H, Hocher V, Svistoonoff S, Barker D, Wall LG. 2018. Cell remodeling and subtilase gene expression in the actinorhizal plant Discaria trinervis highlight host orchestration of intercellular Frankia colonization. New Phytol 219: 1018-1030. doi:10.1111/nph.15216
     

     

  • Kelner A, Leitão N, Chabaud M, Charpentier M, de Carvalho-Niebel F. 2018 . Dual Color Sensors for Simultaneous Analysis of Calcium Signal Dynamics in the Nuclear and Cytoplasmic Compartments of Plant Cells. Front Plant Sci 9:245. doi: 10.3389/fpls.2018.00245. eCollection.
     

     

  • Subrahmaniam HJ, Libourel C, Journet EP, Morel JB, Muños S, Niebel A, Raffaele S, Roux F. 2018. The genetics underlying natural variation of plant-plant interactions, a beloved but forgotten member of the family of biotic  interactions. Plant J 93:747-770. doi: 10.1111/tpj.13799.

     

  • Remblière C, Fournier J,  de Carvalho-Niebel F, Chabaud M. 2018. A simple Agrobacterium tumefaciens-mediated transformation method for rapid transgene expression in Medicago truncatula root hairs. Plant Cell Tiss Organ Cult 132:181–190.

     

  • Sevin-Pujol A, Sicard M, Rosenberg C, Auriac MC, Lepage A, Niebel A, Gough C, Bensmihen S. 2017. Development of a GAL4-VP16/UAS trans-activation system for tissue specific expression in Medicago truncatula. PLoS One. 12:e0188923. doi: 10.1371/journal.pone.0188923.
     

     

  • Gamas P, Brault M, Jardinaud MF, Frugier F. 2017. Cytokinins in Symbiotic Nodulation: When, Where, What For? Trends Plant Sci 22:792-802. doi:10.1016/j.tplants.2017.06.012.  
     

     

  • Martin FM, Uroz S, Barker DG. 2017. Ancestral alliances: Plant mutualistic symbioses with fungi and bacteria. Science 356(6340). pii: eaad4501. doi: 10.1126/science.aad4501.  
     

     

  • Cerri MR, Wang Q, Stolz P, Folgmann J, Frances L, Katzer K, Li X, Heckmann AB, Wang TL, Downie JA, Klingl A, de Carvalho-Niebel F, Xie F, Parniske M. 2017. The ERN1 transcription factor gene is a target of the CCaMK/CYCLOPS complex and controls rhizobial infection in Lotus japonicus. New Phytol 215:323-337. doi: 10.1111/nph.14547.
     

     

  • Carotenuto G, Chabaud M, Miyata K, Capozzi M, Takeda N, Kaku H, Shibuya N,Nakagawa T, Barker DG, Genre A. 2017. The rice LysM receptor-like kinase OsCERK1 is required for the perception of short-chain chitin oligomers in arbuscular mycorrhizal signaling. New Phytol 214:1440-1446. doi: 10.1111/nph.14539. 
     

     

  • Barker DG, Chabaud M, Russo G, Genre A. 2017. Nuclear Ca(2+) signalling in arbuscular mycorrhizal and actinorhizal endosymbioses: on the trail of novel underground signals. New Phytol 214:533-538. doi: 10.1111/nph.14350.   
     

     

  • Ribeiro CW, Baldacci-Cresp F, Pierre O, Larousse M, Benyamina S, Lambert A, Hopkins J, Castella C, Cazareth J, Alloing G, Boncompagni E, Couturier J, Mergaert P, Gamas P, Rouhier N, Montrichard F, Frendo P. 2017.  Regulation of Differentiation of Nitrogen-Fixing Bacteria by Microsymbiont Targeting of Plant Thioredoxin s1. Curr Biol  27:250-256. doi: 10.1016/j.cub.2016.11.013. 
     

     

  • Rey T, Laporte P, Bonhomme M, Jardinaud MF, Huguet S, Balzergue S, Dumas B, Niebel A, Jacquet C. 2016. MtNF-YA1, A Central Transcriptional Regulator of Symbiotic Nodule Development, Is Also a Determinant of Medicago truncatula Susceptibility toward a Root Pathogen. Front Plant Sci 7:1837. 
     

     

  • Zanetti ME, Rípodas C, Niebel A. 2016. Plant NF-Y transcription factors: Key players in plant-microbe interactions, root development and adaptation to stress. Biochim Biophys Acta doi: 10.1016/j.bbagrm.2016.11.007. 
     

     

  • Satgé C, Moreau S, Sallet E, Lefort G, Auriac MC, Remblière C, Cottret L, Gallardo K, Noirot C, Jardinaud MF, Gamas P. 2016. Reprogramming of DNA methylation is critical for nodule development in Medicago truncatula. Nat Plants 2:16166. doi: 10.1038/nplants.2016.166. 
     

     

  • Fonouni-Farde C, Tan S, Baudin M, Brault M, Wen J, Mysore KS, Niebel A, Frugier F, Diet A. 2016. DELLA-mediated gibberellin signalling regulates Nod factor signalling and rhizobial infection. Nat Commun 7:12636. doi:10.1038/ncomms12636. 
     

     

  • Vernié T, Camut S, Camps C, Rembliere C, de Carvalho-Niebel F, Mbengue M, Timmers T, Gasciolli V, Thompson R, le Signor C, Lefebvre B, Cullimore J, Hervé C. 2016. PUB1 Interacts with the Receptor Kinase DMI2 and Negatively Regulates Rhizobial and Arbuscular Mycorrhizal Symbioses through Its Ubiquitination Activity in Medicago truncatula. Plant Physiol 170:2312-24. doi:10.1104/pp.15.01694. 
     

     

  • Boivin S, Kazmierczak T, Brault M, Wen J, Gamas P, Mysore KS, Frugier F. 2016. Different cytokinin CHK receptors regulate nodule initiation as well as later nodule developmental stages in Medicago truncatula. Plant Cell Environ 39:2198-2209. doi: 10.1111/pce.12779.   
     

     

  • Jardinaud MF, Boivin S, Rodde N, Catrice O, Kisiala A, Lepage A, Moreau S, Roux B, Cottret L, Sallet E, Brault M, Emery RJ, Gouzy J, Frugier F, Gamas P. 2016. A laser dissection-RNAseq analysis highlights the activation of cytokinin pathways by Nod factors in the Medicago truncatula root epidermis. Plant Physiol 171:2256-76. doi: 10.1104/pp.16.00711.
     

     

  • Cerri MR, Frances L, Kelner A, Fournier J, Middleton PH, Auriac MC, Mysore KS, Wen J, Erard M, Barker DG, Oldroyd GE, de Carvalho-Niebel F. 2016. The Symbiosis-Related ERN Transcription Factors Act in Concert to Coordinate Rhizobial Host Root Infection. Plant Physiol 171:1037-54. doi: 10.1104/pp.16.00230.
     

     

  • Chabaud M, Gherbi H, Pirolles E, Vaissayre V, Fournier J, Moukouanga D, Franche C, Bogusz D, Tisa LS, Barker DG, Svistoonoff S. 2016. Chitinase-resistant hydrophilic symbiotic factors secreted by Frankia activate both Ca2+ spiking and NIN gene expression in the actinorhizal plant Casuarina glauca. New Phytol 209:86-93. doi: 10.1111/nph.13732. 
     

     

  • Vernié T, Kim J, Frances L, Ding Y, Sun J, Guan D, Niebel A, Gifford ML, de Carvalho-Niebel F, Oldroyd GE. 2015. The NIN Transcription Factor Coordinates Diverse Nodulation Programs in Different Tissues of the Medicago truncatula Root. Plant Cell27:3410-3424. doi: 10.1105/tpc.15.00461.  
     

     

  • Roux B, Bolot S, Guy E, Denancé N, Lautier M, Jardinaud MF, Fischer-Le Saux M, Portier P, Jacques MA, Gagnevin L, Pruvost O, Lauber E, Arlat M, Carrère S, Koebnik R, Noël LD. 2015. Genomics and transcriptomics of Xanthomonas campestris species challenge the concept of core type III effectome. BMC Genomics 16:975. doi: 10.1186/s12864-015-2190-0.  
     

     

  • Baudin M, Laloum T, Lepage A, Rípodas C, Ariel F, Frances L, Crespi M, Gamas P, Blanco FA, Zanetti ME, de Carvalho-Niebel F, Niebel A. 2015. A Phylogenetically Conserved Group of Nuclear Factor-Y Transcription Factors Interact to Control Nodulation in Legumes. Plant Physiol 169:2761-2773. doi:10.1104/pp.15.01144.  
     

     

  • Wang G, Roux B, Feng F, Guy E, Li L, Li N, Zhang X, Lautier M, Jardinaud MF, Chabannes M, Arlat M, Chen S, He C, Noël LD, Zhou JM. 2015. The Decoy Substrate of a Pathogen Effector and a Pseudokinase Specify Pathogen-Induced Modified-Self Recognition and Immunity in Plants. Cell Host Microbe 18:285-295. doi: 10.1016/j.chom.2015.08.004. 
     

     

  • Alves-Carvalho S, Aubert G, Carrère S, Cruaud C, Brochot AL, Jacquin F, Klein A, Martin C, Boucherot K, Kreplak J, da Silva C, Moreau S, Gamas P, Wincker P, Gouzy J, Burstin J. 2015. Full-length de novo assembly of RNA-seq data in pea (Pisum sativum L.) provides a gene expression atlas and gives insights into root nodulation in this species. Plant J 84:1-19. doi: 10.1111/tpj.12967. 
     

     

  • Venkateshwaran M, Jayaraman D, Chabaud M, Genre A, Balloon AJ, Maeda J, Forshey K, den Os D, Kwiecien NW, Coon JJ, Barker DG, Ané JM. 2015. A role for the mevalonate pathway in early plant symbiotic signaling. Proc Natl Acad Sci U S A. 112:9781-9786. doi: 10.1073/pnas.1413762112. 
     

     

  • Clavijo F, Diedhiou I, Vaissayre V, Brottier L, Acolatse J, Moukouanga D, Crabos A, Auguy F, Franche C, Gherbi H, Champion A, Hocher V, Barker D, Bogusz D, Tisa LS, Svistoonoff S. 2015. The Casuarina NIN gene is transcriptionally activated throughout Frankia root infection as well as in response to bacterial diffusible signals. New Phytol 208:887-903. doi: 10.1111/nph.13506. 
     

     

  • Camps C, Jardinaud MF, Rengel D, Carrère S, Hervé C, Debellé F, Gamas P, Bensmihen S, Gough C. 2015. Combined genetic and transcriptomic analysis reveals three major signalling pathways activated by Myc-LCOs in Medicago truncatula. New Phytol208:224-240. doi: 10.1111/nph.13427.  
     

     

  • Fournier J, Teillet A, Chabaud M, Ivanov S, Genre A, Limpens E, de Carvalho-Niebel F, Barker DG. 2015. Remodeling of the infection chamber before infection thread formation reveals a two-step mechanism for rhizobial entry into the host legume root hair. Plant Physiol 167:1233-1242. doi:10.1104/pp.114.253302.  
     

     

  • Laloum, T., Baudin, M., Frances, L., Lepage, A., Billault-Penneteau, B., Cerri, M.R., Ariel, F., Jardinaud, M-F., Gamas, P., de Carvalho-Niebel F,. and Niebel A. 2014. Two CCAAT box-binding transcription factors redundantly control early steps of legume-rhizobia endosymbiosis. Plant J 79:757-68. doi: 10.1111/tpj.12587.   
     

     

  • Formey, D., Sallet, E., Lelandais-Brière, C., Ben, C., Bustos-Sanmamed, P., Niebel, A., Frugier, F., Combier, J., Debellé, F., Hartmann, C., Poulain, J., Gavory, F., Wincker, P., Roux, C., Gentzbittel, L., Gouzy, J., Crespi, M. 2014. The small RNA diversity from Medicago truncatula roots under biotic interactions evidences the environmental plasticity of the miRNAome. Genome Biol. 15:457.  
     

     

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