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ENOD

INFECTION ENDOSYMBIOTIQUE ET DEVELOPPEMENT NODULAIRE

Fernanda de Carvalho-Niebel
Andreas Niebel

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L’azote est un nutriment essentiel à la croissance des plantes, mais il constitue souvent un facteur limitant dans de nombreux écosystèmes. Certaines espèces végétales parviennent à surmonter cette limitation en établissant des relations symbiotiques avec des bactéries fixatrices d’azote, un processus qui présente un fort potentiel pour améliorer la durabilité des systèmes agricoles. Ces interactions conduisent à la formation d'organes racinaires spécialisés, appelés nodules, dans lesquels les bactéries sont hébergées à l'intérieur des cellules végétales, dans un environnement optimisé pour le métabolisme de l'azote. Nos recherches portent sur l’étude de ces symbioses chez des espèces de légumineuses qui interagissent avec des bactéries appelées collectivement rhizobia. Nous cherchons à comprendre les mécanismes cellulaires et moléculaires sous-jacents au développement des nodules et à leur colonisation, ainsi que les déterminants génétiques qui influencent ces symbioses dans des environnements complexes d'interactions plante-plante. Pour y parvenir, nous utilisons différentes espèces modèles de légumineuses et de brassicacées, en mobilisant un large éventail de méthodes allant de la biologie moléculaire, de la génétique et de la biochimie à des approches avancées de biologie cellulaire.

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THÈMES DE RECHERCHE

​Nos projets s'articulent autour de trois axes de recherche principaux dans lesquels nous visons à comprendre :

1. Quels sont les mécanismes moléculaires responsables de la reprogrammation transcriptionnelle symbiotique ?

Notre équipe est spécialisée dans l’étude des facteurs de transcription symbiotiques et de la reprogrammation épigénétique qui contrôlent le développement des nodules chez les légumineuses. En combinant des approches de génomique fonctionnelle, de biologie moléculaire et de la chromatine, nous nous intéressons à la compréhension du mode d'action des facteurs de transcription pionniers et modulateurs de la structure de la chromatine, notamment des longs ARN non codants (lncRNA), dans la reprogrammation transcriptionnelle au cours de la symbiose chez la légumineuse Medicago truncatula.

Contact: Matthias Benoit and Andreas Niebel.

 

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2. Comment les légumineuses guident-elles l'infection transcellulaire et intercellulaire des bactéries symbiotiques ?  

Le transport des rhizobiums de la surface racinaire vers le nodule est une étape cruciale qui se produit sous la direction de la plante, par des modes d'infection transcellulaire (via des cordons d’infection apoplastique) ou intercellulaire. Cependant, les mécanismes sous-jacents restent mal caractérisés. Notre objectif est de disséquer les mécanismes cellulaires à l'origine de ces modes d'entrée, en combinant des approches diverses (e.g. génomique fonctionnelle, biochimie et microscopie à haute résolution dans différents systèmes modèles (i.e. M. truncatula et Aeschynomene evenia). Nous nous focalisons principalement sur la compréhension des processus qui sous-tendent la création de la polarité cellulaire et d'une nouvelle interface pariétale pour permettre la colonisation des racines par les rhizobia.

Contact : Joëlle Fournier and Fernanda de Carvalho-Niebel.

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3. Comment les interactions entre plantes modulent-elles la symbiose rhizobienne chez les légumineuses ?

Les mécanismes par lesquels les interactions entre plantes peuvent influencer des caractéristiques agricoles clés, comme la nodulation sont encore méconnus. Nous combinons ici le phénotypage à haut débit, des analyses GWAS et des approches de génomique fonctionnelle pour élucider les bases génétiques régissant les interactions plante-plante et leur impact sur la nodulation racinaire chez les légumineuses.

Contact: Matthias Benoit.

Projets en cours
ŸŸ

  • ANR PRC ADDORE (2025-2029), on “Cell polarity in root nodule symbioses”. Partners: S. Radutoiu (Aarhus, DK); D. Capela (LIPME). F. de Carvalho-Niebel (Coordinator).

  • ANR JCJC ISLAND (2025-2029), on “LncRNAs regulating gene expression during nodule development”. M. Benoit (Coordinator).

  • ANR PRC SYMBASE (2025-2029), on “How symbiotic infection is triggered in lateral root base”. JF Arrighi, PHIM (Coordinator), F. de Carvalho-Niebel (LIPME leader).

  • ANR PRC MELONOD (2024-2028), “Role of a pioneer transcription factor in the rhizobium symbiosis”. S. Jaubert & B. Favery (ISA, Nice). A. Niebel (Coordinator)

  • INRAE-SPE SYM2PLANTS (2024-2025), “Exploring the impact of plant-plant interactions on nitrogen-fixing root symbiosis in legumes". M. Benoit & M. Hanemian (Co-coordination).

  • IRP CNRS-LOCOSYM (2023-2027), “Long non-coding ARNs regulating rhizobia symbiosis". F. Ariel, F. Blanco & E. Zanetti (Argentina), Martin Crespi (France). A. Niebel (Coordinator).

MEMBRES

Thèmes de recherche
Membres

Anciens Membres

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DANG Thi Thu (2021-2023)

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BENNION Anne (2022-2024)

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GUILLORY Ambre  (2021-2023)

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RUBIA GALIANO Maribel (2022)

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PUBLICATIONS

Publications et preprints

 

Yang L, Frances L, de Carvalho-Niebel F, Frendo P, Boncompagni E. 2024. Identification of regulatory promoter sequences directing MtCP6 transcription at the onset of nodule senescence in Medicago truncatula. bioRxiv 2024.11.25.625165. doi: https://doi.org/10.1101/2024.11.25.625165

 

Guillory A, Fournier J, Kelner A, Hobecker K, Auriac MC, Frances L, Delers A, Pedinotti L, Le Ru A, Keller J, Delaux PM, Gutjahr C, Frei Dit Frey N, de Carvalho-Niebel F.  2024. Annexin- and calcium-regulated priming of legume root cells for endosymbiotic infection. Nat Commun. 15:10639. https://doi: 10.1038/s41467-024-55067-3. ​

de Carvalho-Niebel F, Fournier J, Becker A, Marín Arancibia M. 2024. Cellular insights into legume root infection by rhizobia. Curr Opin Plant Biol 81:102597.https://doi.org/10.1016/j.pbi.2024.102597

Kirolinko C, Hobecker K, Cueva M, Botto F, Christ A, Niebel A, Ariel F, Blanco FA, Crespi M, Zanetti ME. 2024. A lateral organ boundaries domain transcription factor acts downstream of the auxin response factor 2 to control nodulation and root architecture in Medicago truncatula. New Phytol 242:2746-2762. https://doi.org/10.1111/nph.19766

 

Zanetti ME, Blanco F, Ferrari M, Ariel F, Benoit M, Niebel A, Crespi M. 2024. Epigenetic control during root development and symbiosis. Plant Physiol Jun 12:kiae333. https://doi.org/10.1093/plphys/kiae333

 

Auriac MC, Griffiths C, Robin-Soriano A, Legendre A, Boniface MC, Muños S, Fournier J, Chabaud M. 2024. The penetration of sunflower root tissues by the parasitic plant Orobanche cumana is intracellular. New Phytol 241:2326-2332. https://doi.org/10.1111/nph.19495 

Jardinaud MF, Carrere S, Gourion B, Gamas P. 2023. Symbiotic Nodule Development and Efficiency in the Medicago truncatula Mtefd-1 Mutant is Highly Dependent on Sinorhizobium Strains. Plant Cell Physiol 64:27-42. https://doi.org/10.1093/pcp/pcac134

 

Pecrix Y, Sallet E, Moreau S, Bouchez O, Carrere S, Gouzy J, Jardinaud MF, Gamas P. 2022. DNA demethylation and hypermethylation are both required for late nodule development in Medicago. Nat Plants. 8:741-749. https://doi.org/10.1038/s41477-022-01188-w

 

Jardinaud MF, Fromentin J, Auriac MC, Moreau S, Pecrix Y, Taconnat L, Cottret L, Aubert G, Balzergue S, Burstin J, Carrère S, Gamas P. 2022. MtEFD and MtEFD2: two transcription factors with distinct neofunctionalization in symbiotic nodule development. Plant Physiol 189:1587-1607. doi: 10.1093/plphys/kiac177. 

 

Jiang S, Jardinaud MF, Gao J, Pecrix Y, Wen J, Mysore K, Xu P, Sanchez-Canizares C, Ruan Y, Li Q, Zhu M, Li F, Wang E, Poole PS, Gamas P, Murray JD. 2021. NIN-like protein transcription factors regulate leghemoglobin genes in legume nodules. Science 374:625-628. https://www.science.org/doi/10.1126/science.abg5945                                                                                                                                            

Carrère S, Verdier J, Gamas P. 2021. MtExpress, a Comprehensive and Curated RNAseq-based Gene Expression Atlas for the Model Legume Medicago truncatula. Plant Cell Physiol 62:1494-1500. https://doi.org/10.1093/pcp/pcab110

Kirolinko C, Hobecker K, Wen J, Mysore KS, Niebel A, Blanco FA, Zanetti ME. 2021. Auxin Response Factor 2 (ARF2), ARF3, and ARF4 Mediate Both Lateral Root and Nitrogen Fixing Nodule Development in Medicago truncatula. Front Plant Sci 12:659061. doi: 10.3389/fpls.2021.659061. 

Shrestha A, Zhong S, Therrien J, Huebert T, Sato S, Mun T, Andersen SU, Stougaard J, Lepage A, Niebel A, Ross L, Szczyglowski K. 2021. Lotus japonicus Nuclear Factor YA1, a nodule emergence stage-specific regulator of auxin signalling. New Phytol 229:1535-1552. doi: 10.1111/nph.16950.

 

Gavrin A, Rey T, Torode TA, Toulotte J, Chatterjee A, Kaplan JL, Evangelisti E, Takagi H, Charoensawan V, Rengel D, Journet EP, Debellé F, de Carvalho-Niebel F, Terauchi R, Braybrook S, Schornack S. 2020. Developmental Modulation of Root Cell Wall Architecture Confers Resistance to an Oomycete Pathogen. Curr Biol 30:4165-4176.e5. doi: 10.1016/j.cub.2020.08.011. Epub 2020 Sep 3.

 

Benezech C, Berrabah F, Jardinaud MF, Le Scornet A, Milhes M, Jiang G, George J, Ratet P, Vailleau F, Gourion B. 2020. Medicago-Sinorhizobium-Ralstonia Co-infection Reveals Legume Nodules as Pathogen Confined Infection Sites Developing Weak Defenses. Curr Biol 30:351-358.e4. doi: 10.1016/j.cub.2019.11.066.
 

Maillet F, Fournier J, Mendis HC, Tadege M, Wen J, Ratet P, Mysore KS, Gough C, Jones KM. 2020. Sinorhizobium meliloti succinylated high-molecular-weight succinoglycan and the Medicago truncatula LysM receptor-like kinase MtLYK10 participate independently in symbiotic infection. Plant J 102:311-326. doi: 10.1111/tpj.14625.

 

Chabaud M, Fournier J, Brichet L, Abdou-Pavy I, Imanishi L, Brottier L, Pirolles E, Hocher V, Franche C, Bogusz D, Wall LG, Svistoonoff S, Gherbi H, Barker DG. 2019. Chitotetraose activates the fungal-dependent endosymbiotic signaling pathway in actinorhizal plant species. PLoS One 14:e0223149. doi: 10.1371/journal.pone.0223149.

Carrère S, Verdenaud M, Gough C, Gouzy J, Gamas P. 2019. LeGOO: An Expertized Knowledge Database for the Model Legume Medicago truncatula. Plant Cell Physiol pii: pcz177. doi: 10.1093/pcp/pcz177.

 

Liu CW, Breakspear A,  Stacey N, Findlay K, Nakashima J , Ramakrishnan K, Liu M, Xie F, Endre G, de Carvalho-Niebel F, Oldroyd GED, Udvardi MK, Fournier J, Murray JD. 2019. A protein complex required for polar growth of rhizobial infection threads. Nat Commun. 10:2848-2864. doi: 10.1038/s41467-019-10029-y.

 

Tan S, Debellé F, Gamas P, Frugier F, Brault M. 2019. Diversification of cytokinin phosphotransfer signaling genes in Medicago truncatula and other legume genomes.  BMC Genomics 20:373. doi: 10.1186/s12864-019-5724-z.

 

Liu CW, Breakspear A, Guan D, Cerri MR, Jackson K, Jiang S, Robson F, Radhakrishnan GV, Roy S, Bone C, Stacey N, Rogers C, Trick M, Niebel A, Oldroyd GED, de Carvalho-Niebel F, Murray JD. 2019. NIN Acts as a Network Hub Controlling a Growth Module Required for Rhizobial Infection. Plant Physiol 179:1704-1722. doi: 10.1104/pp.18.01572. 
 

Pecrix Y, Staton SE, Sallet E, Lelandais-Brière C, Moreau S, Carrère S, Blein T, Jardinaud MF, Latrasse D, Zouine M, Zahm M, Kreplak J, Mayjonade B, Satgé C, Perez M, Cauet S, Marande W, Chantry-Darmon C, Lopez-Roques C,  Bouchez O, Bérard A, Debellé F, Muños S, Bendahmane A, Bergès H, Niebel A, Buitink J, Frugier F, Benhamed M, Crespi M, Gouzy J, Gamas P. 2018. Whole-genome landscape of Medicago truncatula symbiotic genes. Nat Plants 4:1017-1025. doi: 10.1038/s41477-018-0286-7.  
 

Gaudioso-Pedraza R, Beck M, Frances L, Kirk P, Ripodas C, Niebel A, Oldroyd GED, Benitez-Alfonso Y, de Carvalho-Niebel F. 2018. Callose-Regulated Symplastic Communication Coordinates Symbiotic Root Nodule Development.  Curr Biol 28:3562-3577 doi: 10.1016/j.cub.2018.09.031.
 

Roux B, Rodde N, Moreau S, Jardinaud MF, Gamas P. 2018. Laser Capture Micro-Dissection Coupled to RNA Sequencing: A Powerful Approach Applied to the Model Legume Medicago truncatula in Interaction with Sinorhizobium meliloti. Methods Mol Biol1830:191-224. doi: 10.1007/978-1-4939-8657-6_12.

 

Fournier J, Imanishi L, Chabaud M, Abdou-Pavy I, Genre A, Brichet L, Lascano HR,  Muñoz N, Vayssières A, Pirolles E, Brottier L, Gherbi H, Hocher V, Svistoonoff S, Barker D, Wall LG. 2018. Cell remodeling and subtilase gene expression in the actinorhizal plant Discaria trinervis highlight host orchestration of intercellular Frankia colonization. New Phytol 219: 1018-1030. doi:10.1111/nph.15216

 

Kelner A, Leitão N, Chabaud M, Charpentier M, de Carvalho-Niebel F. 2018 . Dual Color Sensors for Simultaneous Analysis of Calcium Signal Dynamics in the Nuclear and Cytoplasmic Compartments of Plant Cells. Front Plant Sci 9:245. doi: 10.3389/fpls.2018.00245. eCollection.
 

Subrahmaniam HJ, Libourel C, Journet EP, Morel JB, Muños S, Niebel A, Raffaele S, Roux F. 2018. The genetics underlying natural variation of plant-plant interactions, a beloved but forgotten member of the family of biotic  interactions. Plant J 93:747-770. doi: 10.1111/tpj.13799.

 

Remblière C, Fournier J,  de Carvalho-Niebel F, Chabaud M. 2018. A simple Agrobacterium tumefaciens-mediated transformation method for rapid transgene expression in Medicago truncatula root hairs. Plant Cell Tiss Organ Cult 132:181–190.

 

Sevin-Pujol A, Sicard M, Rosenberg C, Auriac MC, Lepage A, Niebel A, Gough C, Bensmihen S. 2017. Development of a GAL4-VP16/UAS trans-activation system for tissue specific expression in Medicago truncatula. PLoS One. 12:e0188923. doi: 10.1371/journal.pone.0188923.
 

Gamas P, Brault M, Jardinaud MF, Frugier F. 2017. Cytokinins in Symbiotic Nodulation: When, Where, What For? Trends Plant Sci 22:792-802. doi:10.1016/j.tplants.2017.06.012.  
 

Martin FM, Uroz S, Barker DG. 2017. Ancestral alliances: Plant mutualistic symbioses with fungi and bacteria. Science 356(6340). pii: eaad4501. doi: 10.1126/science.aad4501.  
 

Cerri MR, Wang Q, Stolz P, Folgmann J, Frances L, Katzer K, Li X, Heckmann AB, Wang TL, Downie JA, Klingl A, de Carvalho-Niebel F, Xie F, Parniske M. 2017. The ERN1 transcription factor gene is a target of the CCaMK/CYCLOPS complex and controls rhizobial infection in Lotus japonicus. New Phytol 215:323-337. doi: 10.1111/nph.14547.
 

Carotenuto G, Chabaud M, Miyata K, Capozzi M, Takeda N, Kaku H, Shibuya N,Nakagawa T, Barker DG, Genre A. 2017. The rice LysM receptor-like kinase OsCERK1 is required for the perception of short-chain chitin oligomers in arbuscular mycorrhizal signaling. New Phytol 214:1440-1446. doi: 10.1111/nph.14539. 
 

Barker DG, Chabaud M, Russo G, Genre A. 2017. Nuclear Ca(2+) signalling in arbuscular mycorrhizal and actinorhizal endosymbioses: on the trail of novel underground signals. New Phytol 214:533-538. doi: 10.1111/nph.14350.   
 

Ribeiro CW, Baldacci-Cresp F, Pierre O, Larousse M, Benyamina S, Lambert A, Hopkins J, Castella C, Cazareth J, Alloing G, Boncompagni E, Couturier J, Mergaert P, Gamas P, Rouhier N, Montrichard F, Frendo P. 2017.  Regulation of Differentiation of Nitrogen-Fixing Bacteria by Microsymbiont Targeting of Plant Thioredoxin s1. Curr Biol  27:250-256. doi: 10.1016/j.cub.2016.11.013.             
 

Rey T, Laporte P, Bonhomme M, Jardinaud MF, Huguet S, Balzergue S, Dumas B, Niebel A, Jacquet C. 2016. MtNF-YA1, A Central Transcriptional Regulator of Symbiotic Nodule Development, Is Also a Determinant of Medicago truncatula Susceptibility toward a Root Pathogen. Front Plant Sci 7:1837.                                                                                                                                                                                                               

Zanetti ME, Rípodas C, Niebel A. 2016. Plant NF-Y transcription factors: Key players in plant-microbe interactions, root development and adaptation to stress. Biochim Biophys Acta doi: 10.1016/j.bbagrm.2016.11.007. 
 

Satgé C, Moreau S, Sallet E, Lefort G, Auriac MC, Remblière C, Cottret L, Gallardo K, Noirot C, Jardinaud MF, Gamas P. 2016. Reprogramming of DNA methylation is critical for nodule development in Medicago truncatula. Nat Plants 2:16166. doi: 10.1038/nplants.2016.166. 
 

Fonouni-Farde C, Tan S, Baudin M, Brault M, Wen J, Mysore KS, Niebel A, Frugier F, Diet A. 2016. DELLA-mediated gibberellin signalling regulates Nod factor signalling and rhizobial infection. Nat Commun 7:12636. doi:10.1038/ncomms12636. 
 

Vernié T, Camut S, Camps C, Rembliere C, de Carvalho-Niebel F, Mbengue M, Timmers T, Gasciolli V, Thompson R, le Signor C, Lefebvre B, Cullimore J, Hervé C. 2016. PUB1 Interacts with the Receptor Kinase DMI2 and Negatively Regulates Rhizobial and Arbuscular Mycorrhizal Symbioses through Its Ubiquitination Activity in Medicago truncatula. Plant Physiol 170:2312-24. doi:10.1104/pp.15.01694. 
 

Boivin S, Kazmierczak T, Brault M, Wen J, Gamas P, Mysore KS, Frugier F. 2016. Different cytokinin CHK receptors regulate nodule initiation as well as later nodule developmental stages in Medicago truncatula. Plant Cell Environ 39:2198-2209. doi: 10.1111/pce.12779.   
 

Jardinaud MF, Boivin S, Rodde N, Catrice O, Kisiala A, Lepage A, Moreau S, Roux B, Cottret L, Sallet E, Brault M, Emery RJ, Gouzy J, Frugier F, Gamas P. 2016. A laser dissection-RNAseq analysis highlights the activation of cytokinin pathways by Nod factors in the Medicago truncatula root epidermis. Plant Physiol 171:2256-76. doi: 10.1104/pp.16.00711.
 

Cerri MR, Frances L, Kelner A, Fournier J, Middleton PH, Auriac MC, Mysore KS, Wen J, Erard M, Barker DG, Oldroyd GE, de Carvalho-Niebel F. 2016. The Symbiosis-Related ERN Transcription Factors Act in Concert to Coordinate Rhizobial Host Root Infection. Plant Physiol 171:1037-54. doi: 10.1104/pp.16.00230.
 

Chabaud M, Gherbi H, Pirolles E, Vaissayre V, Fournier J, Moukouanga D, Franche C, Bogusz D, Tisa LS, Barker DG, Svistoonoff S. 2016. Chitinase-resistant hydrophilic symbiotic factors secreted by Frankia activate both Ca2+ spiking and NIN gene expression in the actinorhizal plant Casuarina glauca. New Phytol 209:86-93. doi: 10.1111/nph.13732. 
 

Vernié T, Kim J, Frances L, Ding Y, Sun J, Guan D, Niebel A, Gifford ML, de Carvalho-Niebel F, Oldroyd GE. 2015. The NIN Transcription Factor Coordinates Diverse Nodulation Programs in Different Tissues of the Medicago truncatula Root. Plant Cell27:3410-3424. doi: 10.1105/tpc.15.00461.  
 

Roux B, Bolot S, Guy E, Denancé N, Lautier M, Jardinaud MF, Fischer-Le Saux M, Portier P, Jacques MA, Gagnevin L, Pruvost O, Lauber E, Arlat M, Carrère S, Koebnik R, Noël LD. 2015. Genomics and transcriptomics of Xanthomonas campestris species challenge the concept of core type III effectome. BMC Genomics 16:975. doi: 10.1186/s12864-015-2190-0.  
 

Baudin M, Laloum T, Lepage A, Rípodas C, Ariel F, Frances L, Crespi M, Gamas P, Blanco FA, Zanetti ME, de Carvalho-Niebel F, Niebel A. 2015. A Phylogenetically Conserved Group of Nuclear Factor-Y Transcription Factors Interact to Control Nodulation in Legumes. Plant Physiol 169:2761-2773. doi:10.1104/pp.15.01144.  
 

Wang G, Roux B, Feng F, Guy E, Li L, Li N, Zhang X, Lautier M, Jardinaud MF, Chabannes M, Arlat M, Chen S, He C, Noël LD, Zhou JM. 2015. The Decoy Substrate of a Pathogen Effector and a Pseudokinase Specify Pathogen-Induced Modified-Self Recognition and Immunity in Plants. Cell Host Microbe 18:285-295. doi: 10.1016/j.chom.2015.08.004. 
 

Alves-Carvalho S, Aubert G, Carrère S, Cruaud C, Brochot AL, Jacquin F, Klein A, Martin C, Boucherot K, Kreplak J, da Silva C, Moreau S, Gamas P, Wincker P, Gouzy J, Burstin J. 2015. Full-length de novo assembly of RNA-seq data in pea (Pisum sativum L.) provides a gene expression atlas and gives insights into root nodulation in this species. Plant J 84:1-19. doi: 10.1111/tpj.12967. 
 

Venkateshwaran M, Jayaraman D, Chabaud M, Genre A, Balloon AJ, Maeda J, Forshey K, den Os D, Kwiecien NW, Coon JJ, Barker DG, Ané JM. 2015. A role for the mevalonate pathway in early plant symbiotic signaling. Proc Natl Acad Sci U S A. 112:9781-9786. doi: 10.1073/pnas.1413762112. 
 

Clavijo F, Diedhiou I, Vaissayre V, Brottier L, Acolatse J, Moukouanga D, Crabos A, Auguy F, Franche C, Gherbi H, Champion A, Hocher V, Barker D, Bogusz D, Tisa LS, Svistoonoff S. 2015. The Casuarina NIN gene is transcriptionally activated throughout Frankia root infection as well as in response to bacterial diffusible signals. New Phytol 208:887-903. doi: 10.1111/nph.13506. 
 

Camps C, Jardinaud MF, Rengel D, Carrère S, Hervé C, Debellé F, Gamas P, Bensmihen S, Gough C. 2015. Combined genetic and transcriptomic analysis reveals three major signalling pathways activated by Myc-LCOs in Medicago truncatula. New Phytol208:224-240. doi: 10.1111/nph.13427.  
 

Fournier J, Teillet A, Chabaud M, Ivanov S, Genre A, Limpens E, de Carvalho-Niebel F, Barker DG. 2015. Remodeling of the infection chamber before infection thread formation reveals a two-step mechanism for rhizobial entry into the host legume root hair. Plant Physiol 167:1233-1242. doi:10.1104/pp.114.253302.  
 

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