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ENOD

INFECTION ENDOSYMBIOTIQUE ET DEVELOPPEMENT NODULAIRE

Fernanda de Carvalho-Niebel
Andreas Niebel

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La plupart des plantes terrestres ont la capacité d'établir des associations endosymbiotiques avec des microbes afin d'acquérir des nutriments essentiels à leur croissance. Lors de remarquables associations avec des bactéries du sol fixatrices d'azote, la formation d’organes racinaires spécialisés, les nodules, permet l’hébergement des symbiotes bactériens dans un environnement optimal pour la fixation de l'azote et donc la production durable et biologique de composés azotés. Notre équipe se concentre sur l'étude de ces endosymbioses fixatrices d’azote chez les Fabales (légumineuses), interagissant de manière symbiotique avec des bactéries appelées collectivement rhizobia. Notre recherche est centrée sur la compréhension des mécanismes qui sous-tendent le développement des nodules et la colonisation bactérienne coordonnée chez les légumineuses. Nos objectifs spécifiques sont de disséquer (1) les mécanismes cellulaires régulant l'infection par les rhizobia et (2) les mécanismes transcriptionnels et épigénétiques à l'origine du développement des nodules. Dans ce cadre, nous utilisons des légumineuses modèles complémentaires (notamment Medicago truncatula) et employons une série d'approches : biologie moléculaire, génétique inverse, transcriptomique, (épi)génomique et méthodes de microscopie, y compris des techniques innovantes d’imagerie des cellules vivantes.

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THÈMES DE RECHERCHE

1. Régulation et dynamique de l'infection rhizobienne

L'hébergement intracellulaire des bactéries contrôlé par l'hôte est essentiel pour l'établissement d'un nodule fonctionnel. Dans ce processus, la plante orchestre des programmes de développement synchronisés nécessaires à la réorganisation des cellules végétales pour l'organogenèse du nodule et l'entrée des bactéries, qui, dans la plupart des espèces de légumineuses, se produit par l'intermédiaire de structures tubulaires élaborées, appelées cordons d'infection. Le développement de ces structures par croissance polaire est essentiel pour assurer la colonisation progressive des cellules de la racine et, en fin de compte, du primordium nodulaire. Leur construction est étroitement synchronisée avec le développement du nodule et implique une reprogrammation symbiotique spécifique des cellules végétales. Les principaux acteurs de ces processus n'ont commencé à émerger que récemment. Nos principaux objectifs scientifiques sont d'identifier les mécanismes cellulaires et les acteurs moléculaires clés qui sous-tendent le développement du cordon d'infection et la reprogrammation cellulaire associée. Dans ce contexte, nous combinons des approches de génomique fonctionnelle et de microscopie (notamment l'imagerie de cellules vivantes) pour (i) identifier les principaux régulateurs végétaux de ce processus et (ii) suivre en direct la reprogrammation cellulaire et les échanges réciproques entre les partenaires végétaux et bactériens au cours du développement du cordon d'infection.

 

Contact :

Fernanda de Carvalho-Niebel (DR CNRS), Joëlle Fournier (CR CNRS) 

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Collaborations :
 

A. Becker (SYNMIKRO, Marburg, Germany); M. Marín  (LMU, Munich, Germany); E. Larrainzar (University of Navarra, Pamplona, Spain); Peter Kaló (NAIK, Gödöllő, Hungary); S. Radutoiu (Aarhus University, Denmark); J. Keller (Max-Planck Institute, Jena, Germany); J.F. Arrighi (PHIM, Montpellier); F. Cartieaux, V. Hocher & S. Svistoonoff  (PHIM, Montpellier); E. Boncompagni (ISA, Sophia-Antipolis); N. Frei-Dit-Frey/P.M. Delaux (LRSV, Toulouse); E. Jamet (LRSV, Toulouse); G. Reyt (LIPME); D. Capela (LIPME).

Financement :
 

ANR-DFG PRCI Live Switch (2020-2024), INRAE-SPE CREPE (2020-2023);

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2. Transcription et régulation épigénétique du développement nodulaire

Le développement des nodules chez les légumineuses implique des phases séquentielles d’hébergement des bactéries et de différenciation en un organe fonctionnel de fixation de l'azote. Ces transitions développementales impliquent une reprogrammation transcriptionnelle majeure orchestrée par une variété de facteurs de transcription (FT) symbiotiques végétaux.  Nous avons identifié des facteurs de transcription clés qui régulent les différentes phases du développement et de la différenciation des nodules, y compris des facteurs de transcription pionniers, connus pour réguler des reprogrammations associées au développement. Ces TFs agissent conjointement avec des mécanismes épigénétiques clés pour réguler la transcription des gènes symbiotiques. Notre objectif principal est d'élucider leur rôle et leur mode d'action, ainsi que les mécanismes moléculaires associés permettant une reprogrammation transcriptionnelle conduisant à l'organogenèse du nodule. Cela comprend l'étude de ce que l'on appelle les îlots symbiotiques, des groupes de gènes symbiotiques voisins qui sont corégulés au cours de la nodulation. Dans ce contexte, nous étudions également le rôle d'un répertoire de régulateurs épigénétiques et de l'architecture 3D de la chromatine dans la reprogrammation transcriptionnelle associée à la nodulation.

Contact :

Andreas Niebel (DR CNRS), Matthias Benoit (CR INRAE)

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Collaborations :
 

F. Ariel (University of Santa Fe, Argentina); F. Blanco & E. Zanetti (University of La Plata, Argentina); S. Sinharoy (National Institute of Plant Genome Research, New Delhi, India); M. Benhamed/M. Crespi/F. Frugier (IPS2, Paris-Saclay); F. Pontvianne (LGDP, Perpignan); M. Hanemian/F. Roux (LIPME), N. Frei-dit-Frey (LRSV); (B. Favery, S.Jaubert, ISA Nice).

 

Financement:

ANR PIOSYM (2020-2024), CNRS IRP LOCOSYM (2023-2027), INRAE SPE Contrat Doctoral (2023-2026), Région Occitanie Émergence EpiSYMBIOSE (2023-2026)

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MEMBRES

Thèmes de recherche
Membres
Regulation Dyn Inf
Transcription Epigénet

PUBLICATIONS

Publications (5 dernières années)

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  • Jardinaud MF, Carrere S, Gourion B, Gamas P. 2022. Symbiotic Nodule Development and Efficiency in the Medicago truncatula Mtefd-1 Mutant is Highly Dependent on Sinorhizobium Strains. Plant Cell Physiol 2022 Sep 24:pcac134. doi: 10.1093/pcp/pcac134.

  • Pecrix Y, Sallet E, Moreau S, Bouchez O, Carrere S, Gouzy J, Jardinaud MF, Gamas P. 2022. DNA demethylation and hypermethylation are both required for late nodule development in Medicago. Nat Plants. 8:741-749. doi: 10.1038/s41477-022-01188-w.

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  • Jardinaud MF, Fromentin J, Auriac MC, Moreau S, Pecrix Y, Taconnat L, Cottret L, Aubert G, Balzergue S, Burstin J, Carrère S, Gamas P. 2022. MtEFD and MtEFD2: two transcription factors with distinct neofunctionalization in symbiotic nodule development. Plant Physiol 2022 189:1587-1607. doi: 10.1093/plphys/kiac177.                                                                                                                                                                                                             

  • Jiang S, Jardinaud MF, Gao J, Pecrix Y, Wen J, Mysore K, Xu P, Sanchez-Canizares C, Ruan Y, Li Q, Zhu M, Li F, Wang E, Poole PS, Gamas P, Murray JD. 2021. NIN-like protein transcription factors regulate leghemoglobin genes in legume nodules. Science 374:625-628. https://www.science.org/doi/10.1126/science.abg5945                                                                                                                                           

  • Carrère S, Verdier J, Gamas P. 2021. MtExpress, a Comprehensive and Curated RNAseq-based Gene Expression Atlas for the Model Legume Medicago truncatula. Plant Cell Physiol 62:1494-1500. https://doi.org/10.1093/pcp/pcab110

​

  • Kirolinko C, Hobecker K, Wen J, Mysore KS, Niebel A, Blanco FA, Zanetti ME. 2021. Auxin Response Factor 2 (ARF2), ARF3, and ARF4 Mediate Both Lateral Root and Nitrogen Fixing Nodule Development in Medicago truncatula. Front Plant Sci 12:659061. doi: 10.3389/fpls.2021.659061. 

​

  • Shrestha A, Zhong S, Therrien J, Huebert T, Sato S, Mun T, Andersen SU, Stougaard J, Lepage A, Niebel A, Ross L, Szczyglowski K. 2021. Lotus japonicus Nuclear Factor YA1, a nodule emergence stage-specific regulator of auxin signalling. New Phytol 229:1535-1552. doi: 10.1111/nph.16950.

     

  • Gavrin A, Rey T, Torode TA, Toulotte J, Chatterjee A, Kaplan JL, Evangelisti E, Takagi H, Charoensawan V, Rengel D, Journet EP, Debellé F, de Carvalho-Niebel F, Terauchi R, Braybrook S, Schornack S. 2020. Developmental Modulation of Root Cell Wall Architecture Confers Resistance to an Oomycete Pathogen. Curr Biol 30:4165-4176.e5. doi: 10.1016/j.cub.2020.08.011. Epub 2020 Sep 3.

     

  • Benezech C, Berrabah F, Jardinaud MF, Le Scornet A, Milhes M, Jiang G, George J, Ratet P, Vailleau F, Gourion B. 2020. Medicago-Sinorhizobium-Ralstonia Co-infection Reveals Legume Nodules as Pathogen Confined Infection Sites Developing Weak Defenses. Curr Biol 30:351-358.e4. doi: 10.1016/j.cub.2019.11.066.
     

  • Maillet F, Fournier J, Mendis HC, Tadege M, Wen J, Ratet P, Mysore KS, Gough C, Jones KM. 2020. Sinorhizobium meliloti succinylated high-molecular-weight succinoglycan and the Medicago truncatula LysM receptor-like kinase MtLYK10 participate independently in symbiotic infection. Plant J 102:311-326. doi: 10.1111/tpj.14625.

     

  • Chabaud M, Fournier J, Brichet L, Abdou-Pavy I, Imanishi L, Brottier L, Pirolles E, Hocher V, Franche C, Bogusz D, Wall LG, Svistoonoff S, Gherbi H, Barker DG. 2019. Chitotetraose activates the fungal-dependent endosymbiotic signaling pathway in actinorhizal plant species. PLoS One 14:e0223149. doi: 10.1371/journal.pone.0223149.

    ​

  • Carrère S, Verdenaud M, Gough C, Gouzy J, Gamas P. 2019. LeGOO: An Expertized Knowledge Database for the Model Legume Medicago truncatula. Plant Cell Physiol pii: pcz177. doi: 10.1093/pcp/pcz177.

     

  • Liu CW, Breakspear A,  Stacey N, Findlay K, Nakashima J , Ramakrishnan K, Liu M, Xie F, Endre G, de Carvalho-Niebel F, Oldroyd GED, Udvardi MK, Fournier J, Murray JD. 2019. A protein complex required for polar growth of rhizobial infection threads. Nat Comm 10:2848-2864. doi: 10.1038/s41467-019-10029-y.

     

  • Tan S, Debellé F, Gamas P, Frugier F, Brault M. 2019. Diversification of cytokinin phosphotransfer signaling genes in Medicago truncatula and other legume genomes.  BMC Genomics 20:373. doi: 10.1186/s12864-019-5724-z.

     

  • Liu CW, Breakspear A, Guan D, Cerri MR, Jackson K, Jiang S, Robson F, Radhakrishnan GV, Roy S, Bone C, Stacey N, Rogers C, Trick M, Niebel A, Oldroyd GED, de Carvalho-Niebel F, Murray JD. 2019. NIN Acts as a Network Hub Controlling a Growth Module Required for Rhizobial Infection. Plant Physiol 179:1704-1722. doi: 10.1104/pp.18.01572. 
     

  • Pecrix Y, Staton SE, Sallet E, Lelandais-Brière C, Moreau S, Carrère S, Blein T, Jardinaud MF, Latrasse D, Zouine M, Zahm M, Kreplak J, Mayjonade B, Satgé C, Perez M, Cauet S, Marande W, Chantry-Darmon C, Lopez-Roques C,  Bouchez O, Bérard A, Debellé F, Muños S, Bendahmane A, Bergès H, Niebel A, Buitink J, Frugier F, Benhamed M, Crespi M, Gouzy J, Gamas P. 2018. Whole-genome landscape of Medicago truncatula symbiotic genes. Nat Plants 4:1017-1025. doi: 10.1038/s41477-018-0286-7.  
     

  • Gaudioso-Pedraza R, Beck M, Frances L, Kirk P, Ripodas C, Niebel A, Oldroyd GED, Benitez-Alfonso Y, de Carvalho-Niebel F. 2018. Callose-Regulated Symplastic Communication Coordinates Symbiotic Root Nodule Development.  Curr Biol 28:3562-3577 doi: 10.1016/j.cub.2018.09.031.
     

  • Roux B, Rodde N, Moreau S, Jardinaud MF, Gamas P. 2018. Laser Capture Micro-Dissection Coupled to RNA Sequencing: A Powerful Approach Applied to the Model Legume Medicago truncatula in Interaction with Sinorhizobium meliloti. Methods Mol Biol1830:191-224. doi: 10.1007/978-1-4939-8657-6_12.

     

  • Fournier J, Imanishi L, Chabaud M, Abdou-Pavy I, Genre A, Brichet L, Lascano HR,  Muñoz N, Vayssières A, Pirolles E, Brottier L, Gherbi H, Hocher V, Svistoonoff S, Barker D, Wall LG. 2018. Cell remodeling and subtilase gene expression in the actinorhizal plant Discaria trinervis highlight host orchestration of intercellular Frankia colonization. New Phytol 219: 1018-1030. doi:10.1111/nph.15216

     

  • Kelner A, Leitão N, Chabaud M, Charpentier M, de Carvalho-Niebel F. 2018 . Dual Color Sensors for Simultaneous Analysis of Calcium Signal Dynamics in the Nuclear and Cytoplasmic Compartments of Plant Cells. Front Plant Sci 9:245. doi: 10.3389/fpls.2018.00245. eCollection.
     

  • Subrahmaniam HJ, Libourel C, Journet EP, Morel JB, Muños S, Niebel A, Raffaele S, Roux F. 2018. The genetics underlying natural variation of plant-plant interactions, a beloved but forgotten member of the family of biotic  interactions. Plant J 93:747-770. doi: 10.1111/tpj.13799.

     

  • Remblière C, Fournier J,  de Carvalho-Niebel F, Chabaud M. 2018. A simple Agrobacterium tumefaciens-mediated transformation method for rapid transgene expression in Medicago truncatula root hairs. Plant Cell Tiss Organ Cult 132:181–190.

     

  • Sevin-Pujol A, Sicard M, Rosenberg C, Auriac MC, Lepage A, Niebel A, Gough C, Bensmihen S. 2017. Development of a GAL4-VP16/UAS trans-activation system for tissue specific expression in Medicago truncatula. PLoS One. 12:e0188923. doi: 10.1371/journal.pone.0188923.
     

  • Gamas P, Brault M, Jardinaud MF, Frugier F. 2017. Cytokinins in Symbiotic Nodulation: When, Where, What For? Trends Plant Sci 22:792-802. doi:10.1016/j.tplants.2017.06.012.  
     

  • Martin FM, Uroz S, Barker DG. 2017. Ancestral alliances: Plant mutualistic symbioses with fungi and bacteria. Science 356(6340). pii: eaad4501. doi: 10.1126/science.aad4501.  
     

  • Cerri MR, Wang Q, Stolz P, Folgmann J, Frances L, Katzer K, Li X, Heckmann AB, Wang TL, Downie JA, Klingl A, de Carvalho-Niebel F, Xie F, Parniske M. 2017. The ERN1 transcription factor gene is a target of the CCaMK/CYCLOPS complex and controls rhizobial infection in Lotus japonicus. New Phytol 215:323-337. doi: 10.1111/nph.14547.
     

  • Carotenuto G, Chabaud M, Miyata K, Capozzi M, Takeda N, Kaku H, Shibuya N,Nakagawa T, Barker DG, Genre A. 2017. The rice LysM receptor-like kinase OsCERK1 is required for the perception of short-chain chitin oligomers in arbuscular mycorrhizal signaling. New Phytol 214:1440-1446. doi: 10.1111/nph.14539. 
     

  • Barker DG, Chabaud M, Russo G, Genre A. 2017. Nuclear Ca(2+) signalling in arbuscular mycorrhizal and actinorhizal endosymbioses: on the trail of novel underground signals. New Phytol 214:533-538. doi: 10.1111/nph.14350.   
     

  • Ribeiro CW, Baldacci-Cresp F, Pierre O, Larousse M, Benyamina S, Lambert A, Hopkins J, Castella C, Cazareth J, Alloing G, Boncompagni E, Couturier J, Mergaert P, Gamas P, Rouhier N, Montrichard F, Frendo P. 2017.  Regulation of Differentiation of Nitrogen-Fixing Bacteria by Microsymbiont Targeting of Plant Thioredoxin s1. Curr Biol  27:250-256. doi: 10.1016/j.cub.2016.11.013.             
     

  • Rey T, Laporte P, Bonhomme M, Jardinaud MF, Huguet S, Balzergue S, Dumas B, Niebel A, Jacquet C. 2016. MtNF-YA1, A Central Transcriptional Regulator of Symbiotic Nodule Development, Is Also a Determinant of Medicago truncatula Susceptibility toward a Root Pathogen. Front Plant Sci 7:1837.                                                                                                                                                                                                               

  • Zanetti ME, Rípodas C, Niebel A. 2016. Plant NF-Y transcription factors: Key players in plant-microbe interactions, root development and adaptation to stress. Biochim Biophys Acta doi: 10.1016/j.bbagrm.2016.11.007. 
     

  • Satgé C, Moreau S, Sallet E, Lefort G, Auriac MC, Remblière C, Cottret L, Gallardo K, Noirot C, Jardinaud MF, Gamas P. 2016. Reprogramming of DNA methylation is critical for nodule development in Medicago truncatula. Nat Plants 2:16166. doi: 10.1038/nplants.2016.166. 
     

  • Fonouni-Farde C, Tan S, Baudin M, Brault M, Wen J, Mysore KS, Niebel A, Frugier F, Diet A. 2016. DELLA-mediated gibberellin signalling regulates Nod factor signalling and rhizobial infection. Nat Commun 7:12636. doi:10.1038/ncomms12636. 
     

  • Vernié T, Camut S, Camps C, Rembliere C, de Carvalho-Niebel F, Mbengue M, Timmers T, Gasciolli V, Thompson R, le Signor C, Lefebvre B, Cullimore J, Hervé C. 2016. PUB1 Interacts with the Receptor Kinase DMI2 and Negatively Regulates Rhizobial and Arbuscular Mycorrhizal Symbioses through Its Ubiquitination Activity in Medicago truncatula. Plant Physiol 170:2312-24. doi:10.1104/pp.15.01694. 
     

  • Boivin S, Kazmierczak T, Brault M, Wen J, Gamas P, Mysore KS, Frugier F. 2016. Different cytokinin CHK receptors regulate nodule initiation as well as later nodule developmental stages in Medicago truncatula. Plant Cell Environ 39:2198-2209. doi: 10.1111/pce.12779.   
     

  • Jardinaud MF, Boivin S, Rodde N, Catrice O, Kisiala A, Lepage A, Moreau S, Roux B, Cottret L, Sallet E, Brault M, Emery RJ, Gouzy J, Frugier F, Gamas P. 2016. A laser dissection-RNAseq analysis highlights the activation of cytokinin pathways by Nod factors in the Medicago truncatula root epidermis. Plant Physiol 171:2256-76. doi: 10.1104/pp.16.00711.
     

  • Cerri MR, Frances L, Kelner A, Fournier J, Middleton PH, Auriac MC, Mysore KS, Wen J, Erard M, Barker DG, Oldroyd GE, de Carvalho-Niebel F. 2016. The Symbiosis-Related ERN Transcription Factors Act in Concert to Coordinate Rhizobial Host Root Infection. Plant Physiol 171:1037-54. doi: 10.1104/pp.16.00230.
     

  • Chabaud M, Gherbi H, Pirolles E, Vaissayre V, Fournier J, Moukouanga D, Franche C, Bogusz D, Tisa LS, Barker DG, Svistoonoff S. 2016. Chitinase-resistant hydrophilic symbiotic factors secreted by Frankia activate both Ca2+ spiking and NIN gene expression in the actinorhizal plant Casuarina glauca. New Phytol 209:86-93. doi: 10.1111/nph.13732. 
     

  • Vernié T, Kim J, Frances L, Ding Y, Sun J, Guan D, Niebel A, Gifford ML, de Carvalho-Niebel F, Oldroyd GE. 2015. The NIN Transcription Factor Coordinates Diverse Nodulation Programs in Different Tissues of the Medicago truncatula Root. Plant Cell27:3410-3424. doi: 10.1105/tpc.15.00461.  
     

  • Roux B, Bolot S, Guy E, Denancé N, Lautier M, Jardinaud MF, Fischer-Le Saux M, Portier P, Jacques MA, Gagnevin L, Pruvost O, Lauber E, Arlat M, Carrère S, Koebnik R, Noël LD. 2015. Genomics and transcriptomics of Xanthomonas campestris species challenge the concept of core type III effectome. BMC Genomics 16:975. doi: 10.1186/s12864-015-2190-0.  
     

  • Baudin M, Laloum T, Lepage A, Rípodas C, Ariel F, Frances L, Crespi M, Gamas P, Blanco FA, Zanetti ME, de Carvalho-Niebel F, Niebel A. 2015. A Phylogenetically Conserved Group of Nuclear Factor-Y Transcription Factors Interact to Control Nodulation in Legumes. Plant Physiol 169:2761-2773. doi:10.1104/pp.15.01144.  
     

  • Wang G, Roux B, Feng F, Guy E, Li L, Li N, Zhang X, Lautier M, Jardinaud MF, Chabannes M, Arlat M, Chen S, He C, Noël LD, Zhou JM. 2015. The Decoy Substrate of a Pathogen Effector and a Pseudokinase Specify Pathogen-Induced Modified-Self Recognition and Immunity in Plants. Cell Host Microbe 18:285-295. doi: 10.1016/j.chom.2015.08.004. 
     

  • Alves-Carvalho S, Aubert G, Carrère S, Cruaud C, Brochot AL, Jacquin F, Klein A, Martin C, Boucherot K, Kreplak J, da Silva C, Moreau S, Gamas P, Wincker P, Gouzy J, Burstin J. 2015. Full-length de novo assembly of RNA-seq data in pea (Pisum sativum L.) provides a gene expression atlas and gives insights into root nodulation in this species. Plant J 84:1-19. doi: 10.1111/tpj.12967. 
     

  • Venkateshwaran M, Jayaraman D, Chabaud M, Genre A, Balloon AJ, Maeda J, Forshey K, den Os D, Kwiecien NW, Coon JJ, Barker DG, Ané JM. 2015. A role for the mevalonate pathway in early plant symbiotic signaling. Proc Natl Acad Sci U S A. 112:9781-9786. doi: 10.1073/pnas.1413762112. 
     

  • Clavijo F, Diedhiou I, Vaissayre V, Brottier L, Acolatse J, Moukouanga D, Crabos A, Auguy F, Franche C, Gherbi H, Champion A, Hocher V, Barker D, Bogusz D, Tisa LS, Svistoonoff S. 2015. The Casuarina NIN gene is transcriptionally activated throughout Frankia root infection as well as in response to bacterial diffusible signals. New Phytol 208:887-903. doi: 10.1111/nph.13506. 
     

  • Camps C, Jardinaud MF, Rengel D, Carrère S, Hervé C, Debellé F, Gamas P, Bensmihen S, Gough C. 2015. Combined genetic and transcriptomic analysis reveals three major signalling pathways activated by Myc-LCOs in Medicago truncatula. New Phytol208:224-240. doi: 10.1111/nph.13427.  
     

  • Fournier J, Teillet A, Chabaud M, Ivanov S, Genre A, Limpens E, de Carvalho-Niebel F, Barker DG. 2015. Remodeling of the infection chamber before infection thread formation reveals a two-step mechanism for rhizobial entry into the host legume root hair. Plant Physiol 167:1233-1242. doi:10.1104/pp.114.253302.  
     

  • Laloum, T., Baudin, M., Frances, L., Lepage, A., Billault-Penneteau, B., Cerri, M.R., Ariel, F., Jardinaud, M-F., Gamas, P., de Carvalho-Niebel F,. and Niebel A. 2014. Two CCAAT box-binding transcription factors redundantly control early steps of legume-rhizobia endosymbiosis. Plant J 79:757-68. doi: 10.1111/tpj.12587.   
     

  • Formey, D., Sallet, E., Lelandais-Brière, C., Ben, C., Bustos-Sanmamed, P., Niebel, A., Frugier, F., Combier, J., Debellé, F., Hartmann, C., Poulain, J., Gavory, F., Wincker, P., Roux, C., Gentzbittel, L., Gouzy, J., Crespi, M. 2014. The small RNA diversity from Medicago truncatula roots under biotic interactions evidences the environmental plasticity of the miRNAome. Genome Biol. 15:457.  
     

  • Xiao, T. T., Schilderink, S., Moling, S., Deinum, E.E., Kondorosi, E., Franssen, H., Kulikova, O., Niebel, A., and Bisseling, T. 2014. Fate map of Medicago truncatula root nodules. Development 141:3517-28. doi: 10.1242/dev.110775.  
     

  • Rípodas, C., Clúa, J., Battaglia, M., Baudin, M., Niebel, A., Zanetti, M.E., Blanco F. 2014. Transcriptional regulators of legume-rhizobia symbiosis: nuclear factors Ys and GRAS are two for tango. Plant Signal Behav. 9:e28847.  
     

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