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SIGNALISATION SYMBIOTIQUE

Mécanismes de signalisations symbiotiques
 

Le groupe SMS étudie les mécanismes de signalisations symbiotiques qui sous-tendent l'établissement de la symbiose mycorhizienne à arbuscules (AM) et de la symbiose Rhizobium-Légumineuse (RL). Ces interactions plantes-microorganismes apportent des bénéfices majeurs aux partenaires végétaux, notamment une meilleure nutrition minérale et une meilleure résistance aux stress biotiques et abiotiques. Elles sont donc d'une importance agronomique et écologique primordiale. L’établissement de la symbiose RL, mais pas la symbiose AM, requiert une certaine spécificité d’association entre la plante et son symbionte. Nous visons à comprendre les mécanismes moléculaires et génétiques sous-jacents à l'établissement de ces symbioses, et ainsi contribuer à la mise en place de nouvelles stratégies de réduction de l'utilisation d'engrais et de pesticides, tout en préservant les bénéfices des symbioses dans des conditions climatiques changeantes.

L'établissement de ces symbioses implique la biosynthèse de molécules de signalisation produites par les microorganismes symbiotiques et des modifications du développement des racines par les plantes. Les signaux rhizobiens et mycorhiziens les mieux caractérisés sont les lipo-chitooligosaccharides (LCOs). Ils sont essentiels à l'établissement de nombreuses symbioses rhizobiennes et influencent également l'établissement de la symbiose AM et le développement racinaire. Les LCOs sont aussi produits par des champignons non symbiotiques et peuvent interférer avec l'immunité des plantes contre les agents pathogènes.

Depuis de nombreuses années, nous étudions les mécanismes de perception des LCOs rhizobiens (facteurs Nod, NF), et nous déterminons comment ils contrôlent la nodulation et l'infection des racines chez les légumineuses. Cela nous conduit à décortiquer les mécanismes de signalisation impliqués dans l'établissement de la symbiose, à étudier comment la spécificité d'hôte est contrôlée. Nous cherchons également à déterminer quelles voies de signalisation sont contrôlées par les LCOs pour modifier le développement des racines et comment elles interagissent avec la signalisation et l’homéostasie de l'auxine. Nous étudions également comment les champignons mycorhiziens peuvent influencer la perméabilité de la barrière endodermique racinaire et l'échange de nutriments.

Nos plantes modèles : la luzerne tronquée (Medicago truncatula ; gauche) et le pois (Pisum sativum ; droite).

 

 

 

 

 

 

 

Auparavant, nous avons identifié des gènes codants des Lysin-motif receptor-like kinases (LysM-RLKs) de Medicago truncatula, contrôlant la symbiose et/ou la perception de LCOs. Par exemple, MtNFP est essentiel pour la perception des NF ainsi que pour la nodulation, tandis que MtLYK9 contrôle la symbiose AM. MtNFP et MtLYK9 contrôlent également l'immunité contre les agents pathogènes, et ces doubles rôles impliquent probablement la régulation de l'état redox cellulaire. De plus, la stimulation de la formation de racines latérales chez M. truncatula par les NF purifiés dépend de MtNFP. Nous avons également montré que les LCOs potentialisent l’effet de l’auxine, tant au niveau phénotypique (formation de racines latérales) qu’au niveau de l'expression des gènes.

Les champignons mycorhiziens à arbuscules (AM) et les bactéries rhizobiennes produisent des lipo-chitooligosaccharides ou LCOs (Myc-LCOs et Nod foctors, respectivement) qui sont reconnus par des récepteurs kinase membranaires de type Lysin motif (LysM-RLK), entraînant la mycorrhization, la nodulation et des changements dans le développement des racines.

Pour mieux comprendre les mécanismes de signalisation symbiotique et comment les voies de développement des racines et de l'immunité sont recrutées et contrôlées pour la nodulation et la mycorhization, ainsi que comment elles sont coordonnées et influencées par l'environnement, nous avons 3 thèmes de recherche principaux qui se concentrent tous sur une légumineuse modèle ou de grande culture que sont M. truncatula et le pois :

(1) Décrypter les liens entre symbiose, état redox, immunité et environnement ;

(2) Comprendre comment les signaux microbiens ou les champignons AM influencent le développement des racines et  l'état nutritionnel des plantes ;

(3) Caractériser les acteurs végétaux et/ou bactériens contrôlant la spécificité d'hôte et le choix du partenaire dans la symbiose RL.

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THÈMES DE RECHERCHE

(1) Décrypter les connexions entre symbiose, état redox, l'immunité et l’environnement

 

Responsables : Clare GOUGH et Nicolas PAULY

Les espèces actives de l'oxygène (EAOs) sont des acteurs majeurs de la signalisation cellulaire, largement reconnues pour leur(s) rôle(s) dans les interactions plante-microorganismes, les réponses aux stress abiotiques ainsi que les processus de développement chez les végétaux. Ainsi, ces EAOs sont des molécules clés impliquées au carrefour de la perception de différents facteurs de stress et de la régulation des réponses globales et spécifiques des plantes en réponse aux stimuli environnementaux. Les gènes RBOH, qui codent pour des NADPH oxygénases responsables de la production de ROS, appartiennent à une famille multigénique polyvalente, dont les membres contrôlent différents aspects des interactions plante-microorganismes, de la résistance au stress abiotique et du développement des plantes.

Chez Medicago truncatula, les EAOs sont impliquées dans l'infection rhizobienne et le fonctionnement des nodosités. De plus, les facteurs Nod peuvent inhiber l'induction des EAOs en réponse à un agent pathogène. Ainsi, ces données indiquent qu'il existe des interconnexions entre le contrôle symbiotique de la production d’EAOs et l'immunité. Nous émettons l'hypothèse que les rôles symbiotiques et immunitaires de MtNFP et MtLYK9 impliquent une régulation de l’état redox et que les mécanismes liés à l'immunité sont contrôlés et exploités pour la symbiose.

Pour répondre à ces questions, nous visons à mieux comprendre le rôle des EAOs dans les étapes précoces de la signalisation des facteurs Nod et de la nodulation. Pour cela, nous utilisons des mutants MtRBOH ainsi que différentes méthodes de détection des EAOs, dont des biosenseurs redox pour étudier la dynamique spatio-temporelle de la production d’EAOs in planta.

Utilisation in planta d’un biosenseur redox chez Medicago truncatula. A, La construction Grx1-roGFP2 émet une fluorescence en fonction de son état d’oxydation, permettant des mesures ratiométriques. B et C, les résultats préliminaires avec des racines de M. truncatula exprimant de manière stable le biocapteur révèlent des différences d’état redox dans les poils absorbants infectés (B) et dans une une section de nodosité mature (C). La barre d'échelle indique des états fortement réduits (bleu) vers des états fortement oxydés (jaune).

En collaboration avec C. Jacquet (LRSV, Toulouse), nous étudions également le rôle des EAOs dans un contexte pathogène. Ces outils et ces résultats sont combinés avec l’utilisation des mutants de plantes symbiotiques pour déchiffrer les rôles de MtNFP et MtLYK9 dans le contrôle de la production d’EAOs au cours de la symbiose et de l'immunité. Nous utilisons également des approches de transcriptomique et nous identifions de nouvelles protéines interagissant avec MtNFP pour comprendre son double rôle dans la nodulation et l'immunité.

En relation avec ces objectifs, nous recherchons également à comprendre comment des stress environnementaux impactent la symbiose rhizobienne. Ainsi, nous étudions si des gènes symbiotiques participent au contrôle des réponses de type stress abiotique qui se produisent chez le partenaire végétal lors d'une infection symbiotique.

Ce travail fait partie d'un projet ANR (DUALITY), avec 3 partenaires : C. Jacquet, (LRSV, Toulouse), A. Boscari (Institut Sophia Agrobiotech, Sophia Antipolis) et J.F. Arrighi (IRD, Montpellier).

(2) Comprendre comment les signaux microbiens ou les champignons AM influencent le développement des racines et  l'état nutritionnel des plantes

Responsables : Sandra BENSMIHEN et Guilhem REYT

Les micro-organismes du sol émergent de plus en plus comme des acteurs majeurs de la plasticité du développement racinaire. Pour mieux comprendre comment les LCOs purifiés ou les micro-organismes les produisant (comme les champignons mycorhiziens) peuvent influencer le développement des plantes, nous poursuivons deux grands objectifs de recherche.

D’une part, nous cherchons à comprendre de la manière dont les signaux symbiotiques de type Lipo-chitooligosaccharides (LCOs) stimulent le développement racinaire, et plus particulièrement la formation des racines latérales (RL, voir figure ci-dessous). D’autre part, nous nous intéressons à la manière dont les champignons mycorhiziens à arbuscules (AMF) pourraient modifier la subérification de l’endoderme des racines et modifier ainsi sa perméabilité à des nutriments ou des pathogènes.

Notre principal modèle d’étude est la légumineuse modèle Medicago truncatula mais nous nous intéressons également à d’autres légumineuses (comme le pois) ou à des non légumineuses (comme Brachypodium distachyon; Buendia et al., 2019).

Un traitement aux  LCOs conduit à la formation de nouvelles RL chez Medicago truncatula

 

 

 

Nous avons montré que les LCOs potentialisent l’effet de l’auxine sur la formation des RL et l’expression de gènes chez M. truncatula et B. distachyon (Herrbach et al., 2017 ; Buendia et al., 2019). Nous nous intéressons à présent à comprendre les mécanismes moléculaires impliqués dans cette potentialisation des réponses à l’auxine et comment cela contrôle la formation des RL, la nodulation et la mycorhization.

 

Pour découvrir ces mécanismes moléculaires, nous utilisons une variété d’approches, allant de la variabilité génétique naturelle parmi les accessions naturelles de M. truncatula pour des analyses de génétique d’association (Genome Wide Association Studies, GWAS, en collaboration avec M. Bonhomme et C. Jacquet, LRSV, Toulouse), à la transcriptomique, en passant par la biologie cellulaire et les approches pharmacologiques.

Pour permettre un criblage plus efficace des phénotypes racinaires, nous développons également des approches de phénotypages racinaire haut débit en collaboration avec la plateforme de phénotypage « Toulouse Plant Microbe Phenotyping (TPMP) » associée au laboratoire.

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

(gauche) Accessions naturelles de Medicago truncatula présentant une  architecture racinaire contrastée

(droite) Robot de phénotypage racinaire (RobotRacine) installé  à TPMP et exemples de segmentation d’images de racines

 

Nous nous intéressons également de manière plus générale aux mécanismes moléculaires contrôlant la formation des RL chez Medicago, la spécificité de ce programme de développement chez les légumineuses et comment il est lié à l’organogenèse des nodosités.  Pour répondre à ces questions, nous utilisons à la fois des approches de transcriptomique comparative (en collaboration avec le groupe de T. Beeckman, VIB, Ghent, Belgique) et de génétique inverse.

 

En collaboration avec M. Libault (Université du Nebraska, USA) et Jean-Malo Couzigou (LRSV, Toulouse), nous développons des approches de transcriptomique « single cell » chez Medicago. Nous continuons également à développer des outils « tissus spécifiques » pour étudier les effets cellule-autonome et non cellule-autonome des LCOs (Rival et al., 2012 ; Sevin-Pujol et al., 2017).

 

 

Expression tissulaire du transgène LaSCR1 :GUS  dans les racines et nodosités de M. truncatula (Sevin-Pujol et al., 2017). L’activité GUS apparait en bleu (contre coloration au rouge de ruthénium)

 

 

 

 

(3) Spécificité d’hôte et choix du partenaire dans la symbiose rhizobium-légumineuses

Responsables : Julie CULLIMORE et Frédéric DEBELLE

Bien que l’on sache depuis des décennies que des espèces différentes de légumineuses établissent des symbioses fixatrices d’azote avec des souches différentes de rhizobium, on est encore loin de tout connaître des mécanismes mis en jeu. Les facteurs Nod rhizobiens et leur perception par des protéines de type Lysin-motif receptor-like kinases (LysM-RLKs) des légumineuses constituent un premier niveau clé du contrôle du choix du partenaire.

Actuellement nous poursuivons notre approche multidisciplinaire (génétique, biochimie, biologie cellulaire) sur la symbiose modèle Medicago-Sinorhizobium, tout d’abord pour identifier de nouveaux gènes de plante impliqués dans le choix du partenaire et aussi pour comprendre comment les facteurs Nod et les LysM-RLK déterminent la capacité de deux lignées de Medicago truncatula à noduler avec différents mutants ou souches naturelles de rhizobium.

Sur le pois, une légumineuse de grande importance agronomique en France, nous étudions comment les LysM-RLK contrôlent la sélection par la plante-hôte de ses partenaires rhizobiens quand celle-ci est en présence d’un mélange de souches compatibles. Ce travail fait partie du programme GRASP, financé par l’ANR et coordonné par V. Bourion (INRAE Dijon) qui vise à mieux comprendre les mécanismes de choix du partenaire dans l’environnement. Ces études pourraient conduire à améliorer la capacité des légumineuses à sélectionner des souches de rhizobium plus efficaces et donc permettre de mieux utiliser la fixation de l’azote dans un context agronomique.

Nous participons aussi à un programme coordonné par J.F. Arrighi (LSTM Montpellier) qui a pour but de comprendre les mécanismes par lesquels certaines espèces de légumineuses établissent des symbioses fixatrices d’azote avec des rhizobium sans intervention de la signalisation par facteurs Nod.

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MEMBRES

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Clare GOUGH

Directrice de recherche (CNRS)

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Fabienne MAILLET

Ingénieure d'études (INRAE)

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Nom

Statut

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Frédéric DEBELLE

Chargé de recherche (INRAE)

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Nom

Statut

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Julie CULLIMORE

Directrice de recherche (INRAE)

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Jean-Jacques BONO

Chargé de recherche (INRAE)

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Nom

Statut

 
  • Du D, Zhang C, Xing Y, Lu X, Cai L, Yun H, Zhang Q, Zhang Y, Chen X, Liu M, Sang X, Ling Y, Yang Z, Li Y, Lefebvre B, He G (2020) The CC-NB-LRR OsRLR1 mediates rice disease resistance through interaction with OsWRKY19. Plant Biotechnol J, in press
     

     

  • Maillet F, Fournier J, Mendis HC, Tadege M, Wen J, Ratet P, Mysore KS, Gough C, Jones KM. 2020. Sinorhizobium meliloti succinylated high-molecular-weight succinoglycan and the Medicago truncatula LysM receptor-like kinase MtLYK10 participate independently in symbiotic infection. Plant J. 102: 311-326
     

     

  • Lefebvre B. 2020. An opportunity to breed rice for improved benefits from the arbuscular mycorrhizal symbiosis? New Phytol, 225: 1404-1406 
     

     

  • Carrère S, Verdenaud M, Gough C, Gouzy J, Gamas P. 2019. LeGOO: An Expertized Knowledge Database for the Model Legume Medicago truncatula. Plant Cell Physiol, 16: 203-2011
     

     

  • Girardin A, Wang T, Ding Y, Keller J, Buendia L, Gaston M, Ribeyre C, Gasciolli V, Auriac MC, Vernié T, Bendahmane A, Ried MK, Parniske M, Vandenbussche M, Schorderet M, Reinhardt D, Delaux PM, Bono JJ and Lefebvre B. 2019. LCO receptors involved in arbuscular mycorrhiza are functional for rhizobia perception in legumes. Current Biol, 29: 4249-4259
     

     

  • Buendia L, Ribeyre C, Bensmihen S, Lefebvre B. 2019. Brachypodium distachyon tar2lhypo mutant shows reduced root developmental response to symbiotic signal but increased arbuscular mycorrhiza. Plant Signal Behav 14: e1651608.
     

     

  • Sorroche F, Walch M, Zou L, Rengel D, Maillet F, Gibelin-Viala C, Poinsot V, Chervin C, Masson-Boivin C, Gough C, Batut J, Garnerone AM. 2019. Endosymbiotic Sinorhizobium meliloti modulate Medicago root susceptibility to secondary infection via ethylene. New Phytol, 223:1505-1515.
     

     

  • Gibelin-Viala C, Amblard E, Puech-Pages V, Bonhomme M, Garcia M, Bascaules-Bedin A, Fliegmann J, Wen J, Mysore KS, le Signor C, Jacquet C, Gough C. 2019. The Medicago truncatula LysM receptor-like kinase LYK9 plays a dual role in immunity and the arbuscular mycorrhizal symbiosis. New Phytol, 223:1516-1529.
     

     

  • Rey T, André O, Nars A, Dumas B, Gough C, Bottin A, Jacquet C. 2019. Lipo-chitooligosaccharide signalling blocks a rapid pathogen-induced ROS burst without impeding immunity. New Phytol. 221: 743-749
     

     

  • Buendia L., Maillet F., O’Connor D., van de-Kerkhove Q., Danoun S., Gough C., Lefebvre B. and Bensmihen S. 2019. LCOs promote lateral root formation and modify auxin homeostasis in Brachypodium distachyon. New Phytol, 221: 2190-2202
     

     

  • Buendia L., Girardin A., Wang T., Cottret L. and Lefebvre B. 2018 LysM Receptor-Like Kinase and LysM Receptor-Like Protein Families: An Update on Phylogeny and Functional Characterization. Front. Plant Sci. 9:1531
     

     

  • Buhian W.P. and Bensmihen S. 2018. Nod Factor Regulation of Phytohormone Signaling and Homeostasis During Rhizobia-Legume Symbiosis. Front. Plant Sci. 9:1247
     

  •  

    Herrbach V., Maillet F. and Bensmihen S. 2018. Adapting the Lateral Root-Inducible System to Medicago truncatula. Methods Mol Biol. 1761:77-83
     

     

  • Sevin-Pujol A., Sicard M., Rosenberg C., Auriac M.C., Lepage A., Niebel A., Gough C. and Bensmihen S. 2018. Development of a GAL4-VP16/UAS trans-activation system for tissue specific expression in Medicago truncatula. PLoS One. 12:e0188923
     

     

  • Gough C., Cottret L., Lefebvre B. and Bono JJ. 2018. Evolutionary History of Plant LysM Receptor Proteins Related to Root Endosymbiosis. Front Plant Sci. 9:923
     

     

  • Lefebvre B. 2017. Arbuscular mycorrhiza: A new role for N-acetylglucosamine. Nature Plants 3, 17085
     

     

  • Herrbach V., Chirinos X., Rengel D., Agbevenou K., Vincent R., Pateyron S., Huguet S., Balzergue S., Pasha A., Provart N., Gough C. and Bensmihen S. 2017. Nod factors potentiate auxin signaling for transcriptional regulation and lateral root formation in Medicago truncatula. J Exp Bot. 68:569-583
     

     

  • Fliegmann J., Jauneau A., Pichereaux C., Rosenberg C., Gasciolli V., Timmers A.C., Burlet-Schiltz O., Cullimore J. and Bono J.J. 2016. LYR3, a high-affinity LCO-binding protein of Medicago truncatula, interacts with LYK3, a key symbiotic receptor. FEBS Lett 590:1477-87
     

     

  •  Malkov N., Fliegmann J., Rosenberg C., Gasciolli V., Timmers A.C., Nurisso A., Cullimore J., Bono J.J. 2016. Molecular basis of lipo-chitooligosaccharide recognition by the lysin motif receptor-like kinase LYR3 in legumes. Biochem J 473:1369-78
     

     

  • Vernié T., Camut S., Camps C., Rembliere C., de Carvalho-Niebel F., Mbengue M., Timmers T., Gasciolli V., Thompson R., Le Signor C., Lefebvre B., Cullimore J. and Hervé C. 2016. PUB1 interacts with the receptor kinase DMI2 and negatively regulates rhizobial and arbuscular mycorrhizal symbioses through its ubiquitination activity in Medicago truncatula. Plant Physiol, 170: 2312-2324. 
     

     

  • Buendia L., Wang T., Girardin A.  and Lefebvre B. 2016. The LysM receptor-like kinase SlLYK10 regulates the arbuscular mycorrhizal symbiosis in tomato. New Phytol 210, 184-195. 
     

     

  • Camps C., Jardinaud M.F., Rengel D., Carrère S., Hervé C., Debellé F., Gamas P., Bensmihen S. and Gough C. 2015. Combined genetic and transcriptomic analysis reveals three major signalling pathways activated by Myc-LCOs in Medicago truncatula. New Phytol 208: 224-240. 
     

     

  • Gonzalez A. A., Agbévénou K., Herrbach V., Gough C., Bensmihen S. Abscisic acid promotes pre-emergence stages of lateral root development in Medicago truncatula. 2015.Plant Signal Behav 10(1):e977741. 
     

     

  • Gough C, Jacquet C. 2013. Nod factor perception protein carries weight in biotic interactions. Trends Plant Sci. 10: 566-74.
     

     

  • Herrbach V, Remblière C, Gough C, Bensmihen S. 2013. Lateral root formation and patterning in Medicago truncatula. J Plant Physiol pii: S0176-1617(13)00362-3. 
     

     

  • Fliegmann J., Canova S., Lachaud C., Uhlenbroich S., Gasciolli V., Pichereaux C., Rossignol M., Rosenberg C., Cumener M., Pitorre D., Lefebvre B., Gough C., Samain E., Fort S., Driguez H., Vauzeilles B., Beau J.M., Nurisso A., Imberty A., Cullimore J. and Bono J.J. 2013. Lipo-chitooligosaccharidic symbiotic signals are recognized by the LysM receptor like kinase LYR3 in the legume Medicago truncatula. ACS Chemical Biology 8: 1900-1906. 
     

     

  • Pietraszewska-Bogiel A., Lefebvre B., Koini M.A., Klaus-Heisen D., Takken F.L.W., Geurts R., Cullimore J.V and Gadella T.W.J. 2013. Interaction of Medicago truncatula Lysin motif receptor-like kinases, NFP and LYK3, produced in Nicotiana benthamianaleaf induces a defence-like response. PlosOne 8(6):e65055 
     

     

  • Park C.J., Sharma R., Lefebvre B., Canlas P.E, and Ronald P.C. 2013. Endoplasmic reticulum-quality control component SDF2 is essential for XA21-mediated immunity in rice. Plant Science 210:53-60 
     

     

  • Rival P, Bono JJ, Gough C, Bensmihen S, Rosenberg C. 2013. Cell autonomous and non-cell autonomous control of rhizobial and mycorrhizal infection in Medicago truncatula. Plant Signal Behav 6;8(2). 
     

     

  • Rival P, de Billy F, Bono JJ, Gough C, Rosenberg C, Bensmihen S. 2012. Epidermal and cortical roles of NFP and DMI3 in coordinating early steps of nodulation in Medicago truncatula. Development ; 139:3383-91. 
     

     

  • Lefebvre B, Klaus-Heisen D, Pietraszewska-Bogiel A, Hervé C, Camut S, Auriac MC, Gasciolli V, Nurisso A, Gadella TW, Cullimore J. 2012. Role of N-glycosylation sites and CxC motifs in trafficking of Medicago truncatula Nod Factor Perception protein to plasma membrane. J Biol Chem 287: 10812-10823. 
     

     

  • Gobbato E, Marsh JF, Vernié T, Wang E, Maillet F, Kim J, Miller JB, Sun J, Bano SA, Ratet P, Mysore KS, Dénarié J, Schultze M, Oldroyd GE. 2012. A GRAS-type transcription factor with a specific function in mycorrhizal signaling. Curr Biol. 22(23):2236-41.
     

     

  • Czaja LF, Hogekamp C, Lamm P, Maillet F, Martinez EA, Samain E, Dénarié J, Küster H, Hohnjec N. 2012. Transcriptional responses toward diffusible signals from symbiotic microbes reveal MtNFP- and MtDMI3-dependent reprogramming of host gene expression by arbuscular mycorrhizal fungal lipochitooligosaccharides. Plant Physiol. 159(4):1671-85. 
     

     

  • Bensmihen S, De Billy, F, Gough C. 2011. Contribution of NFP LysM domains to the recognition of Nod Factors during the Medicago truncatula/ Sinorhizobium meliloti symbiotic interaction. PLoS ONE  6(11): 11. 
     

     

  • Debellé F, Young ND, Oldroyd GE et al. 2011.  The Medicago genome provides insight into the evolution of rhizobial symbioses. Nature. 16;480(7378):520-4 
     

     

  • Gough, C. and Cullimore, J. 2011. Lipo-chitooligosaccharide signalling in endosymbiotic plant-microbe interactions. Mol. Plant-Microbe Interact. 24(8):867-878. 
     

     

  • Herve, C., Lefebvre, B., Cullimore, J. 2011. How many E3 ubiquitin ligases are involved in the regulation of nodulation? Plant Signal. Behav 6(5):660-664. 
     

     

  • Fliegmann, J., Uhlenbroich, S., Shinya, T., Martinez, Y., Lefebvre, B., Shibuya, N., Bono, J.J. 2011. Biochemical and phylogenetic analysis of CEBiP-like LysM domain-containing extracellular proteins in higher plants. Plant Phys. Biochem. 49(7):709-720. 
     

     

  • Klaus-Heisen, D., Nurisso, A., Pietraszewska-Bogiel, A., Mbengue, M., Camut, S., Timmers, T., Pichereaux, C., Rossignol, M., Gadella, T.W.J., Imberty, A., Lefebvre, B., Cullimore, J.V. 2011. Structure-function similarities between a plant receptor-like kinase and the human interleukin-1 receptor-associated kinase-4. J Biol Chem 286: 11202-11210. 
     

     

  • Maillet, F., Poinsot, V., André, O., Puech-Pagès, V., Haouy, A., Gueunier, M., Cromer, L., Giraudet, D., Formey, D., Niebel, A., Andres Martinez, E., Driguez, H., Bécard, G. and J. Dénarié. 2011. Fungal lipochitooligosaccharide symbiotic signals in arbuscular mycorrhiza. Nature, 469 : 58-63 
     

     

  • Mbengue, M., Camut, S., de Carvalho-Niebel, F., Deslandes, L., Froidure, S., Klaus-Heisen, D., Moreau, S., Rivas, S., Timmers, T., Hervé, C., Cullimore, J., Lefebvre, B. 2010. The Medicago truncatula E3 ubiquitin ligase PUB1 interacts with the LYK3 symbiotic receptor and negatively regulates infection and nodulation. Plant Cell 22: 3474-3488. 
     

     

  • Lefebvre, B., Timmers, T., Mbengue, M., Moreau, S., Hervé, C., Tóth, K., Bittencourt-Silvestre, J., Klaus, D., Deslandes, L., Godiard, L., Murray, J.D., Udvardi, M.K., Raffaele, S., Mongrand, S., Cullimore, J., Gamas, P., Niebel, A. and Ott, T. 2010. A remorin protein interacts with symbiotic receptors and regulates bacterial infection. Proc Natl Acad Sci U S A. 107: 2343-2348.
     

     

  • Arrighi, J.F., Godfroy, O., de Billy, F., Saurat, O., Jauneau, A., Gough, C. 2008. The RPG gene of Medicago truncatula controls Rhizobium-directed polar growth during infection. Proc Natl Acad Sci U S A. 105:9817-9822. 
     

     

  • Lefebvre, B., Furt, F., Hartmann, M.A., Michaelson, L.V., Carde, J.P., Sargueil-Boiron, F., Rossignol, M., Napier, J.A., Cullimore, J., Bessoule, J.J., Mongrand, S. 2007. Characterization of lipid rafts from Medicago truncatula root plasma membranes: a proteomic study reveals the presence of a raft-associated redox system. Plant Phys. 144:402-418. 
     

     

  • Hogg, B.V., Cullimore, J.V., Ranjeva, Bono, J.J. 2006. The DMI1 and DMI2 early symbiotic genes of Medicago truncatula are required for a high-affinity nodulation factor-binding site associated to a particulate fraction of roots. Plant Physiol. 140:365-73. 
     

     

  • Mulder, L., Lefebvre, B., Cullimore, J.V., Imberty, A. 2006. LysM domains of Medicago truncatula NFP protein involved in Nod factor perception. Glycosylation state, molecular modelling and docking of chitooligosaccharides and Nod factors. Glycobiology 16: 801-809. 
     

     

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